Фенотипический и генотипический профиль устойчивости к противомикробным препаратам изолятов Staphylococcus aureus, выделенных из пищевой продукции на территории Республики Таджикистан

Введение. Staphylococcus aureus является значимым возбудителем, вызывающим пищевые отравления. Высокая адаптивность и способность продуцировать термостабильные энтеротоксины делают его опасным для общественного здоровья патогеном. Мониторинг устойчивости к антибиотикам и оценка риска контаминации пищевых продуктов этим микроорганизмом являются критически важными для предотвращения и лечения пищевых токсикоинфекций.
Цель исследования: оценка фенотипической и генотипической устойчивости к антибиотикам изолятов S. aureus, выделенных из пищевой продукции на территории Республики Таджикистан.
Материалы и методы. Исследование включало 50 изолятов S. aureus, выделенных из пищевой продукции на территории Республики Таджикистан в период с 2018 по 2022 г. Видовая идентификация проводилась методом MALDI-TOF MS. Фенотипическая чувствительность к противомикробным препаратам определялась методом минимальной подавляющей концентрации с помощью прибора Sensititre. Генетические детерминанты резистентности и вирулентности определялись с помощью анализа данных полногеномного секвенирования, проводимого на платформе Illumina, NextSeq 2000.
Результаты. Устойчивыми хотя бы к одному противомикробному препарату были 44,0 % (22/50) изолятов S. aureus, из них обладали множественной лекарственной устойчивостью 34,0 % (17/50). Наиболее распространенными были S. aureus, обладающие фенотипической и генотипической устойчивостью к бета-лактамам 40,0 %: гены резистентности blaZ были обнаружены у 94,0 % (16/17), mecA у 76,4 % (13/17). Анализ результатов мультилокусного сиквенс-типирования выявил 4 различных сиквенс-типа S. aureus с преобладанием ST5. Также была отмечена высокая частота распространения генов вирулентности, включая энтеротоксины и лейкоцидины.
Заключение. Контаминация продуктов питания S. aureus представляет значительную угрозу для общественного здоровья. Полученные данные свидетельствуют о высокой резистентности к антибиотикам изученных микроорганизмов пищевого происхождения и наличии множества факторов вирулентности в их геномах, что, в свою очередь, подчеркивает необходимость постоянного мониторинга и разработки стратегий для управления рисками, связанными с распространением антибиотикорезистентности через пищевую цепочку.

1. Silva-de-Jesus AC, Ferrari RG, Panzenhagen P, Conte-Junior CA. Staphylococcus aureus biofilm: The role in disseminating antimicrobial resistance over the meat chain. Microbiology (Reading). 2022;168(10). doi: 10.1099/mic.0.001245

2. Piewngam P, Otto M. Staphylococcus aureus colonisation and strategies for decolonisation. Lancet Microbe. 2024;5(6):e606-e618. doi: 10.1016/S2666-5247(24)00040-5

3. Ou Q, Zhou J, Lin D, et al. A large meta-analysis of the global prevalence rates of S. aureus and MRSA contamination of milk. Crit Rev Food Sci Nutr. 2018;58(13):2213-2228. doi: 10.1080/10408398.2017.1308916

4. Resende JA, Fontes CO, Ferreira-Machado AB, Nascimento TC, Silva VL, Diniz CG. Antimicrobial-resistance genetic markers in potentially pathogenic gram positive cocci isolated from Brazilian soft cheese. J Food Sci. 2018;83(2):377-385. doi: 10.1111/1750-3841.14019

5. Diallo OO, Baron SA, Abat C, Colson P, Chaudet H, Rolain JM. Antibiotic resistance surveillance systems: A review. J Glob Antimicrob Resist. 2020;23:430-438. doi: 10.1016/j.jgar.2020.10.009

6. Скачкова Т.С., Замятин М.Н., Орлова О.А. и др. Мониторинг метициллинрезистентных штаммов стафилококка в многопрофильном стационаре Москвы с помощью молекулярно-биологических методов // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2021. Т. 20. № 1. С. 44–50. doi: 10.31631/2073-3046-2021-20-1-44-50

7. Lakhundi S, Zhang K. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus: Molecular characterization, evolution, and epidemiology. Clin Microbiol Rev. 2018;31(4):e00020-18. doi: 10.1128/CMR.00020-18

8. Zhao G, Lou Z, Zhu Z, et al. Epidemiological and molecular evidence of foodborne poisoning outbreak caused by enterotoxin gene cluster-harboring Staphylococcus aureus of new sequence type 7591. Int J Infect Dis. 2023;135:132-135. doi: 10.1016/j.ijid.2023.08.005

9. Ramadan HA, El-Baz AM, Goda RM, El-Sokkary MMA, El-Morsi RM. Molecular characterization of enterotoxin genes in methicillin-resistant S. aureus isolated from food poisoning outbreaks in Egypt. J Health Popul Nutr. 2023;42(1):86. doi: 10.1186/s41043-023-00416-z

10. Titouche Y, Houali K, Ruiz-Ripa L, et al. Enterotoxin genes and antimicrobial resistance in Staphylococcus aureus isolated from food products in Algeria. J Appl Microbiol. 2020;129(4):1043-1052. doi: 10.1111/jam.14665

11. Bankevich A, Nurk S, Antipov D, et al. SPAdes: A new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing. J Comput Biol. 2012;19(5):455-477. doi: 10.1089/cmb.2012.0021

12. Shelenkov A, Mikhaylova Y, Yanushevich Y, et al. Molecular typing, characterization of antimicrobial resistance, virulence profiling and analysis of whole-genome sequence of clinical Klebsiella pneumoniae isolates. Antibiotics (Basel). 2020;9(5):261. doi: 10.3390/antibiotics9050261

13. Szczuka E, Porada K, Wesołowska M, Łęska B. Occurrence and characteristics of Staphylococcus aureus isolated from dairy products. Molecules. 2022;27(14):4649. doi: 10.3390/molecules27144649

14. Jans C, Merz A, Johler S, et al. East and West African milk products are reservoirs for human and livestock-associated Staphylococcus aureus. Food Microbiol. 2017;65:64-73. doi: 10.1016/j.fm.2017.01.017

15. Gelbíčová T, Tegegne HA, Florianová M, Koláčková I, Karpíšková R. Properties of Staphylococcus aureus strains from food processing staff. Epidemiol Mikrobiol Imunol. 2018;67(4):161-165.

16. Zhang J, Wang J, Jin J, et al. Prevalence, antibiotic resistance, and enterotoxin genes of Staphylococcus aureus isolated from milk and dairy products worldwide: A systematic review and meta-analysis. Food Res Int. 2022;162(Pt A):111969. doi: 10.1016/j.foodres.2022.111969

17. Khairullah AR, Rehman S, Sudjarwo SA, et al. Detection of mecA gene and methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) isolated from milk and risk factors from farms in Probolinggo, Indonesia. F1000Res. 2022;11:722. doi: 10.12688/f1000research.122225.3

18. Badawy B, Elafify M, Farag AMM, et al. Ecological distribution of virulent multidrug-resistant Staphylococcus aureus in livestock, environment, and dairy products. Antibiotics (Basel). 2022;11(11):1651. doi: 10.3390/antibiotics11111651

19. Patel K, Godden SM, Royster EE, et al. Prevalence, antibiotic resistance, virulence and genetic diversity of Staphylococcus aureus isolated from bulk tank milk samples of U.S. dairy herds. BMC Genomics. 2021;22(1):367. doi: 10.1186/s12864-021-07603-4

20. Chang Y, Gao H, Zhu Z, et al. High prevalence and properties of enterotoxin-producing Staphylococcus aureus ST5 strains of food sources in China. Foodborne Pathog Dis. 2016;13(7):386-390. doi: 10.1089/fpd.2015.2085

21. Xiao N, Yang J, Duan N, Lu B, Wang L. Community-associated Staphylococcus aureus PVL+ ST22 predominates in skin and soft tissue infections in Beijing, China. Infect Drug Resist. 2019;12:2495-2503. doi: 10.2147/IDR.S212358

22. Li H, Tang T, Stegger M, Dalsgaard A, Liu T, Leisner JJ. Characterization of antimicrobial-resistant Staphylococcus aureus from retail foods in Beijing, China. Food Microbiol. 2021;93:103603. doi: 10.1016/j.fm.2020.103603

23. Chen T, Zhao L, Liu Y, et al. Mechanisms of high-level fosfomycin resistance in Staphylococcus aureus epidemic lineage ST5. J Antimicrob Chemother. 2022;77(10):2816-2826. doi: 10.1093/jac/dkac236

24. Mikhaylova Y, Shelenkov A, Chernyshkov A, et al. Whole-genome analysis of Staphylococcus aureus isolates from ready-to-eat food in Russia. Foods. 2022;11(17):2574. doi: 10.3390/foods11172574