Preview

Здоровье населения и среда обитания – ЗНиСО

Расширенный поиск

Превалентность иксодовых клещей, собранных на территории северо-запада России, в отношении некоторых бактериальных и вирусных патогенов

https://doi.org/10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86

Содержание

Перейти к:

Аннотация

Введение. Клещи являются одними из наиболее распространенных переносчиков возбудителей инфекционных заболеваний человека. Согласно официальным данным государственной статистики, среди природно-очаговых заболеваний в России, и в частности на территории Северо-Западного федерального округа, наиболее распространены инфекции, передающиеся клещами.

Цель исследования: определить превалентность иксодовых клещей, собранных на территории Архангельской, Ленинградской и Псковской областей, а также Республики Карелия и г. Санкт-Петербурга, в отношении Borrelia burgdorferi sensu lato, Rickettsia spp. SFG, Ehrlichia chaffensis/ E. muris, Coxiella burnetii, вируса клещевого энцефалита и Anaplasma phagocytophilum.

Материалы и методы. Проведено исследование 3585 имаго иксодовых клещей, принадлежащих к двум видам – Ixodes ricinus (48 %) и Ixodes persulcatus (52 %). Голодные клещи собирались с растительности на флаг и исследовались индивидуально методом ПЦР в режиме реального времени на наличие генетических маркеров возбудителей инфекций, передающихся клещами, с использованием коммерческих тест-систем согласно инструкциям производителя.

Результаты. Доля клещей, содержащих генетический материал как минимум одного патогена, составила 35,8 %. Общий уровень превалентности клещей в отношении B. burgdorferi s.l. составил 24,7 %; Rickettsia spp. SFG – 10,1 %; E. chaffensis/ E. muris – 6,9 %; C. burnetii – 5,1 %; вируса клещевого энцефалита – 2,1 %; A. phagocytophilum – 1,1 %. Общая зараженность клещей двумя и более патогенами составила 8,4 %. Всего было обнаружено 15 различных комбинаций. Наиболее распространенными вариантами стали B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/ E. muris (3,5 %) и B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG (2,7 %).

Заключение. Полученные результаты свидетельствуют о существовании активных природных очагов инфекций, передающихся клещами, на территории субъектов СЗФО и обосновывают целесообразность проведения постоянного мониторинга за зараженностью клещей данными патогенами.

Для цитирования:


Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р., Халилов Э.С., Гречишкина Д.И., Лызенко И.С., Шарова А.А., Лунина Г.А., Фрейлихман О.А., Соколова О.В., Бубнова Л.А., Сафонова О.С., Беспятова Л.А., Калинина Е.Л., Токаревич Н.К. Превалентность иксодовых клещей, собранных на территории северо-запада России, в отношении некоторых бактериальных и вирусных патогенов. Здоровье населения и среда обитания – ЗНиСО. 2024;32(11):75–86. https://doi.org/10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86

For citation:


Karmoko I.A., Riabiko E.G., Baimova R.R., Khalilov E.S., Grechishkina D.I., Lyzenko I.S., Sharova A.A., Lunina G.A., Freylikhman O.A., Sokolova O.V., Bubnova L.A., Safonova O.S., Bespyatova L.A., Kalinina E.L., Tokarevich N.K. Prevalence of Some Bacterial and Viral Pathogens in Ixodid Ticks Collected in Northwest Russia. Public Health and Life Environment – PH&LE. 2024;32(11):75–86. (In Russ.) https://doi.org/10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86

Введение. Клещи являются одними из наиболее распространенных членистоногих – переносчиков возбудителей инфекционных заболеваний человека, уступая по численности лишь комарам. Иксодовые клещи способны переносить широкий круг патогенов бактериальной, вирусной и паразитарной этиологии [1]. Более того, клещи могут быть инфицированы несколькими патогенами одновременно с высокой вероятностью их совместной передачи [2].

Нозоареал инфекций, передающихся клещами, тесно связан с ареалом клещей-переносчиков, что, в свою очередь, зависит от множества абиотических, биотических и антропогенных факторов. Изменение климата является одним из основных факторов, способных повлиять на распространение клещевых патогенов благодаря изменениям условий окружающей среды, доступности хозяев-прокормителей для переносчиков и расширения ареала клещей [3]. Другие факторы, такие как изменения в землепользовании (интенсификация выращивания сельскохозяйственных культур, вырубка лесов, урбанизация и др.), модификация среды обитания, рост популяции животных/человека, развитие животноводства, рост деятельности человека в природных, рекреационных или охотничьих зонах, способствуют усилению взаимодействия человека с окружающей средой, повышению риска контакта с инфицированными клещами и росту заболеваемости «клещевыми» инфекциями [4].

Актуальность изучения этих инфекций определяется их широким распространением, ухудшением качества жизни при развитии хронических форм, развитием стойких осложнений и инвалидности, отсутствием специфических методов профилактики и возможным летальным исходом при тяжелом клиническом течении некоторых инфекций данной группы.

Согласно официальным данным государственной статистики, полученным из форм федерального статистического наблюдения № 2 «Сведения об инфекционных и паразитарных заболеваниях», среди природно-очаговых заболеваний в России, и в частности на территории Северо-Западного федерального округа (СЗФО), наиболее распространены инфекции, передающиеся клещами. Среди них за последние 10 лет (2014–2023 гг.) наибольшее число зарегистрированных случаев на территории СЗФО приходится на иксодовые клещевые боррелиозы (ИКБ – 7713 случаев, среднемноголетний показатель заболеваемости (СМПЗ) составляет 5,6 на 100 тыс. населения). За этот же период был выявлен 2171 случай заболевания клещевым вирусным энцефалитом (КВЭ, СМПЗ – 1,6). За данный период регистрировались лишь единичные случаи заболеваний гранулоцитарным анаплазмозом человека (ГАЧ – 79 случаев, СМПЗ – 0,1) и моноцитарным эрлихиозом человека (МЭЧ – 18 случаев, СМПЗ – 0,03), а также лихорадкой Ку (4 случая, СМПЗ – 0,01), наряду с выявлением относительно высоких уровней серопревалентности к возбудителям данных инфекций у жителей, проживающих на этих территориях [5][6]. Это свидетельствует о том, что в настоящее время отсутствуют объективные комплексные данные о роли инфекций, передающихся иксодовыми клещами, в инфекционной патологии. Однако с уверенностью можно считать, что она значительно весомее, чем это показывают имеющиеся статистические показатели заболеваемости.

За данный период было зарегистрировано 591 047 человек, обратившихся за медицинской помощью по поводу присасывания клещей (среднемноголетний показатель обращаемости составил 425,4). Однако, несмотря на высокую частоту присасывания клещей, данные об их превалентности в отношении «клещевых» патогенов ограничены. Результаты постоянного мониторинга за инфицированностью иксодовых клещей различными актуальными с медицинской точки зрения патогенами необходимы не только для оценки риска и прогноза заболеваемости людей, но и для оптимизации профилактики этих инфекций.

Целью исследования данной работы являлось определение превалентности иксодовых клещей, собранных на территории Архангельской, Ленинградской и Псковской областей, а также Республики Карелия и г. Санкт-Петербурга, в отношении Borrelia burgdorferi sensu lato, Rickettsia spp. SFG, Ehrlichia chaffensis/ E. muris, Coxiella burnetii, вируса клещевого энцефалита и Anaplasma phagocytophilum.

Материалы и методы

Сбор клещей

За период с 2015 по 2023 г. на территории пяти субъектов СЗФО (Архангельской, Ленинградской и Псковской областей, а также Республики Карелия и г. Санкт-Петербурга) было собрано 3585 имаго клещей, принадлежавших к двум видам – Ixodes ricinus (48 %) и Ixodes persulcatus (52 %) (табл. 1, рисунок). Долевое значение самок клещей составило 52 %, а самцов – 48 %.

Рисунок. Места сбора клещей

Figure. Tick collection sites

Условные обозначения:
Субъекты СЗФО: 1 – Республика Карелия, 2 – г. Санкт-Петербург, 3 – Ленинградская область, 4 - Псковская область, 5 – Архангельская область.
Страны: NOR – Норвегия, SWE – Швеция, FIN – Финляндия, EST – Эстония, LVA – Латвия, LTU – Литва, BLR – Республика Беларусь.

Legend:
Constituents of the Northwestern Federal District of the Russian Federation: 1 – the Republic of Karelia, 2 – St. Petersburg, 3 – Leningrad Region, 4 – Pskov Region, 5 – Arkhangelsk Region.
Countries: NOR – Norway, SWE – Sweden, FIN – Finland, EST – Estonia, LVA – Latvia, LTU – Lithuania, BLR – Republic of Belarus.

Таблица 1. Количество и места сбора клещей, а также их распределение по полу и виду

Table 1. The number, collection sites, and distribution of ticks by sex and species

Субъект Российской Федерации /
Constituent entity of the Russian Federation

Административная территория /
Administrative territory

Точка сбора /
Collection site

GPS координаты /
GPS coordinates

Порядковый номер места сбора клещей /
Tick collection site No.

Всего клещей /
Total ticks

Распределение по полу /
Distribution by sex

Распределение
по виду /
Distribution by species

I. ricinus

I. persulcatus

Архангельская область / Arkhangelsk Region

Вельский р‑н /
Velsky district

д. Александровская /
Alexandrovskaya village

61.123468, 41.985576

1

79

41

38

0

79

Виноградовский р‑н /
Vinogradovsky district

п. Березник /
Bereznik village

62.853119, 42.735445

2

93

52

41

0

93

Котласский р‑н /
Kotlassky district

г. Котлас /
Kotlas town

61.272373, 46.634336

3

93

40

53

0

93

Устьянский р‑н /
Ustyansky district

д. Малиновка /
Malinovka village

61.128702, 43.348558

4

27

14

13

0

27

Всего: / Subtotal:

292

147

145

0

292

Ленинградская область / Leningrad Region

Всеволожский р‑н / Vsevolozhsky district

д. Черная Речка /
Chernaya Rechka village

60.174011, 30.162245

5

18

5

13

0

18

СНТ Юбилейное-Ручьи /
Yubileynoe-Ruchyi gardening non-profit partnership

60.220241, 30.519708

6

22

13

9

22

0

Гатчинский р‑н /
Gatchinsky district

д. Виркино /
Virkino village

59.475030, 30.298743

7

10

5

5

0

10

д. Красницы /
Krasnitsy village

59.455892, 30.351117

8

71

71

0

0

71

Кингисеппский р‑н /
Kingiseppsky district

д. Котлы /
Kotly village

59.605047, 28.752382

9

43

17

26

4

39

Кировский р‑н / Kirovsky district

р. Лава /
River Lava

59.868145, 31.583147

10

563

214

349

1

562

Лодейнопольский р‑н / Lodeynopolsky district

х. Гумбарицы /
Gumbaritsy farmstead

60.651786, 32.968194

11

223

102

121

5

218

Подпорожский р‑н /
Podporozhsky district

с. Винницы /
Vinnitsy village

60.629003, 34.771356

12

10

2

8

0

10

Сланцевский р‑н /
Slantsevsky district

д. Выскатка /
Vyskatka village

59.020631, 28.179460

13

13

6

7

0

13

д. Медвежек /
Medvezhek village

59.188431, 28.345517

14

24

10

14

0

24

Тихвинский р‑н /
Tikhvinsky district

д. Усть-Капша /
Ust-Kapsha village

59.878509, 33.725099

15

13

5

8

0

13

Тосненский р‑н /
Tosnensky district

д. Еглизи /
Eglizi village

59.544566, 30.707426

16

12

2

10

0

12

Всего: / Subtotal:

1022

452

570

32

990

Псковская область / Pskov Region

Себежский р‑н /
Sebezhsky district

оз. Белое /
Lake Beloe

56.064198, 28.334321

17

22

7

15

22

0

оз. Нечерица /
Lake Necheritsa

56.158409, 28.456030

18

14

5

9

14

0

д. Большое Крупово /
Bol'shoe Krupovo village

56.117650, 28.293660

19

17

10

7

17

0

   

д. Мироново /
Mironovo village

56.262403, 28.442049

20

25

9

16

25

0

База отдыха «Озерявки» /
“Ozeryavki” recreation center

56.197602, 28.479692

21

158

77

81

158

0

оз. Осыно /
Lake Osyno

56.150960, 28.659920

22

26

16

10

26

0

оз. Усборье /
Lake Usborye

56.078516, 28.319874

23

59

35

24

59

0

д. Чернея /
Cherneya Village

56.248935, 28.542678

24

40

25

15

40

0

оз. Ярица /
Lake Yaritsa

56.132449, 28.321914

25

30

18

12

30

0

Всего: / Subtotal:

391

202

189

391

0

Республика Карелия / Republic of Karelia

Сегежский р‑н /
Segezhsky district

д. Майгуба /
Mayguba village

63.815666, 34.253972

26

21

2

19

0

21

Кондопожский р‑н /
Kondopozhsky district

д. Гомсельга /
Gomselga village

62.056708, 33.959839

27

124

57

67

0

124

Медвежьегорский р‑н /
Medvezhyegorsky district

д. Чебино /
Chebino village

62.916098, 34.162616

28

63

36

27

0

63

Петрозаводский г.о. / Petrozavodsk urban district

г. Петрозаводск, ботанический сад и окрестности города /
Petrozavodsk City, botanical garden and urban environs

61.843326, 34.376331

29

109

58

51

0

109

Прионежский р‑н /
Prionezhsky district

д. Верховье / Verhovye village

61.923311, 34.200785

30

28

10

18

0

28

ур. Чертов стул /
Chertov Stul natural boundary

61.840680, 34.392681

31

36

16

20

0

36

Пряжинский р‑н /
Pryazhinsky district

д. Мишинсельга /
Mishinselga village

61.722188, 33.154508

32

133

48

85

0

133

Всего: / Subtotal:

514

227

287

0

514

г. Санкт-Петербург /
Saint Petersburg

Курортный р‑н /
Kurortny district

п. Лисий Нос / Lisiy Nos village

60.021059, 30.013265

33

362

189

173

15

347

п. Серово /
Serovo village

60.206814, 29.573686

34

157

79

78

155

2

г. Сестрорецк, коттеджный п. «Жемчужина Разлива» /
Sestroretsk town, “Zhemchuzhina Razliva” cottage village

60.058066, 29.995848

35

233

132

101

9

224

г. Сестрорецк, дорога к Шалашу Ленина /
Sestroretsk town, the road to Lenin’s hut

60.077606, 30.024451

36

67

35

32

1

66

п. Смолячково /
Smolyachkovo village

60.179090, 29.470891

37

521

253

268

518

3

п. Солнечное /
Solnechnoe village

60.141571, 29.937423

38

26

16

10

8

18

Всего: / Subtotal:

1366

704

662

706

660

ИТОГО / TOTAL

3585

1732

1853

1129

2456

Голодные клещи собирались с растительности на фланелевый флаг размером 1 м в длину и 0,6 м в ширину. Прицепившихся на флаг клещей каждые 5 минут аккуратно снимали анатомическим пинцетом и складывали в пробирки, которые затем доставлялись в лабораторию для исследования. Клещей идентифицировали по стадиям (фазе) развития, виду и полу с помощью стереомикроскопа по стандартной методике [7].

Гомогенизация и выделение нуклеиновых кислот

Все клещи были исследованы индивидуально. После идентификации клещей помещали в индивидуальные пробирки объемом 2 мл и гомогенизировали в 400 мкл стерильного 0,9 % раствора NaCl с добавлением стерильных стальных шариков диаметром 4,5 мм с помощью механического гомогенизатора FastPrep-24 (MP Biomedicals, США) на скорости 4 м/с в течение 2 мин. После гомогенизации и центрифугирования гомогенатов на скорости 14 000 об/мин в течение 2 мин, 100 мкл надосадочной жидкости отбиралось на выделение нуклеиновых кислот (НК). Выделение НК производилось с помощью комплекта реагентов для выделения РНК/ДНК «РИБО-преп» (ФБУН «ЦНИИ Эпидемиологии» Роспотребнадзора, г. Москва) согласно инструкции производителя. Обратная транскрипция проводилась с использованием комплекта реагентов для получения кДНК на матрице РНК «РЕВЕРТА-L» (ФБУН «ЦНИИ Эпидемиологии» Роспотребнадзора, г. Москва) согласно инструкции производителя.

Выявление генетического материала патогенов

Полученные образцы были исследованы на наличие генетического материала возбудителей шести инфекций, передающихся клещами: ИКБ, риккетсиозов группы клещевых пятнистых лихорадок (КПЛ), МЭЧ, лихорадки Ку, КВЭ и ГАЧ. НК выявляли с помощью наборов реагентов для выявления РНК/ДНК возбудителей инфекций, передающихся иксодовыми клещами, в биологическом материале методом ПЦР с гибридизационно-флуоресцентной детекцией: «АмплиСенс® TBEV, B. burgdorferi s.l., A. phagocytophilum, E. сhaffeensis / E. muris-FL»; «АмплиСенс® Rickettsia spp. SFG-FL» и «АмплиСенс® Coxiella burnetii-FL» (ФБУН «ЦНИИ Эпидемиологии» Роспотребнадзора, г. Москва) согласно инструкциям производителя, в режиме реального времени, на термоциклере CFX96 C1000 TouchTM (Bio-Rad, США).

Анализ микст-инфицированности клещей

Совместное наличие генетических маркеров исследуемых патогенов было проанализировано у 1803 клещей (I. ricinus – 39 % и I. persulcatus – 61 %; самцы – 51 %, самки – 49 %), собранных в 2021–2022 гг. на территории Ленинградской (n = 818) и Псковской (n = 391) областей, а также Республики Карелия (n = 112) и г. Санкт-Петербурга (n = 482). Все клещи, собранные на территории Архангельской области, были исследованы на наличие генетического материала лишь четырех патогенов (B. burgdorferi s.l., C. burnetii, вируса клещевого энцефалита (ВКЭ) и A. phagocytophilum), поэтому данная территория не учитывалась при анализе микст-инфицированности.

Статистическая обработка результатов

Превалентность выражена в процентах. Расчет показателя OR (отношение шансов) с 95 % доверительным интервалом (ДИ) и тестирование статистической значимости было проведено на веб-платформе EPITOOLS (http://epitools.ausvet.com.au). Значения p ≤ 0,05 были признаны значимыми.

Результаты. Результаты исследования клещей на зараженность некоторыми бактериальными и вирусными патогенами представлены в таблице 2.

Таблица 2. Результаты исследования клещей на зараженность некоторыми бактериальными и вирусными патогенами

Table 2. Results of testing the collected ticks for some tick-borne bacterial and viral pathogens

Субъект Российской Федерации / Constituent of the Russian Federation

Порядковый номер места сбора клещей /
Tick collection site No.

B. burgdorferi s.l.

Rickettsia spp. SFG

E. chaffensis/
E. muris.

C. burnetii

ВКЭ / TBEV

A. phagocytophilum

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

всего исследовано клещей /
ticks tested, n

% положительных проб /
infected ticks, %

Архангельская область /
Arkhangelsk Region

1

79

20,3

79

16,5

79

3,8

79

0,0

2

93

19,4

93

2,2

93

12,9

93

0,0

3

93

8,6

93

15,1

93

4,3

93

0,0

4

27

11,1

27

3,7

27

0,0

27

0,0

Всего: / Subtotal:

292

15,4

292

10,3

292

6,5

292

0,0

Ленинградская область /
Leningrad Region

5

18

33,3

18

11,1

18

5,6

6

22

4,5

22

4,5

22

0,0

22

0,0

22

0,0

22

0,0

7

10

20,0

10

10,0

10

0,0

8

69

33,3

71

15,5

69

23,2

69

4,3

71

0,0

69

0,0

9

43

7,0

43

11,6

43

0,0

10

563

19,4

508

1,0

563

6,9

563

1,6

563

1,8

563

0,7

11

223

30,9

219

2,7

223

12,1

223

0,4

223

2,7

223

0,0

12

10

40,0

10

0,0

10

0,0

13

13

0,0

13

15,4

13

0,0

14

24

4,2

24

4,2

24

0,0

15

13

0,0

13

0,0

13

0,0

16

12

8,3

12

16,7

12

0,0

Всего: / Subtotal:

1020

21,5

820

2,8

877

9,4

1020

2,5

1022

1,7

877

0,5

Псковская область /
Pskov Region

17

22

22,7

22

22,7

22

0,0

22

4,5

22

0,0

22

0,0

18

14

28,6

14

21,4

14

0,0

14

0,0

14

0,0

14

0,0

19

17

52,9

17

11,8

17

0,0

17

11,8

17

0,0

17

11,8

20

25

40,0

25

52,0

25

0,0

25

0,0

25

8,0

25

0,0

21

158

36,7

158

22,8

158

0,0

158

0,0

158

0,0

158

8,9

22

26

19,2

26

15,4

26

3,8

26

0,0

26

0,0

26

0,0

23

59

40,7

59

25,4

59

0,0

59

3,4

59

0,0

59

0,0

24

40

30,0

40

17,5

40

0,0

40

5,0

40

0,0

40

0,0

25

30

26,7

30

26,7

30

3,3

30

0,0

30

0,0

30

0,0

Всего: / Subtotal:

391

34,5

391

23,8

391

0,5

391

1,8

391

0,5

391

4,1

Республика Карелия /
Republic of Karelia

26

21

23,8

21

38,1

21

23,8

21

0,0

27

124

31,5

68

4,4

68

22,1

124

0,0

124

0,0

124

0,0

28

63

22,2

63

20,6

63

11,1

63

0,0

29

109

54,1

44

2,3

44

22,7

109

3,7

109

8,3

109

0,0

30

28

21,4

28

10,7

28

0,0

28

0,0

31

36

36,1

36

13,9

36

2,8

36

0,0

32

133

26,3

133

26,3

133

3,8

133

0,0

Всего: / Subtotal:

514

33,3

112

3,6

112

22,3

514

13,2

514

5,3

514

0,0

г. Санкт-Петербург /
Saint Petersburg

33

362

28,7

284

4,2

105

3,8

243

2,1

250

0,0

105

0,0

34

157

12,7

107

18,7

35

0,0

126

4,0

84

0,0

35

0,0

35

233

30,9

160

5,0

66

9,1

122

0,0

177

0,0

66

0,0

36

67

35,8

49

2,0

32

18,8

32

0,0

67

0,0

32

0,0

37

521

18,0

346

19,1

239

1,7

441

4,1

483

0,4

239

2,9

38

26

3,8

8

37,5

8

0,0

26

15,4

26

3,8

8

12,5

Всего: / Subtotal:

1366

23,1

954

11,5

485

4,1

990

3,2

1087

0,3

485

1,6

ИТОГО / TOTAL

3583

24,7

2277

10,1

1865

6,9

3207

5,1

3306

2,1

2559

1,1

Доля клещей, содержащих генетический материал как минимум одного патогена составила 35,8 %. Зараженность I. ricinus была выше, чем I. persulcatus, – 38,6 и 34,5 % соответственно (OR = 1,2 (1,0–1,4); p = 0,009). Уровень зараженности самок клещей был выше, чем самцов: 37,8 и 33,7 % соответственно (OR = 1,2 (1,0–1,4); p = 0,005).

Уровень зараженности клещей различными патогенами существенно различался как по возбудителям, так и по территориям сбора, виду и полу клещей. Так, наиболее высокие показатели превалентности выявлены для B. burgdorferi s.l., затем следуют Rickettsia spp. SFG, E. chaffensis/ E. muris, C. burnetii, ВКЭ и A. phagocytophilum.

Наиболее высокие уровни превалентности в отношении B. burgdorferi s.l. выявлены в Псковской области и Республике Карелия; в отношении Rickettsia spp. SFG – в Псковской области и г. Санкт-Петербурге; E. chaffensis/ E. muris – в Республике Карелия и Ленинградской области; C. burnetii – в Республике Карелия и Архангельской области; ВКЭ – в Архангельской области и Республике Карелия; A. phagocytophilum – в Псковской области и г. Санкт-Петербурге.

Зараженность I. persulcatus была выше, чем I. ricinus для следующих патогенов: B. burgdorferi s.l. (25,8 и 22,3 % соответственно (OR = 1,2 (95 % ДИ = 1,0–1,4); p = 0,01)); E. chaffensis/ E. muris (10,7 и 0,8 % соответственно (OR = 14,0 (6,1–32,0); p < 0,001)); C. burnetii (6,0 и 3,1 % соответственно (OR = 2,0 (1,4–3,0); p < 0,001)); ВКЭ (2,8 и 0,4 % соответственно (OR = 7,2 (2,6–19,9); p < 0,001)). Напротив, уровень превалентности клещей в отношении Rickettsia spp. SFG и A. phagocytophilum был выше среди I. ricinus, чем среди I. persulcatus: для Rickettsia spp. SFG зараженность I. ricinus составила 21,3 %, I. persulcatus – 2,8 % (OR = 9,3 (6,5–13,3); p < 0,001), а для A. phagocytophilum – 3,4 и 0,2 % соответственно (OR = 16,1 (5,6–46,6); p < 0,001).

Уровень зараженности самок клещей был выше, чем самцов для следующих патогенов: B. burgdorferi s.l. (26,2 и 23,1 % соответственно (OR = 1,2 (1,0–1,4); p = 0,01)); Rickettsia spp. SFG (11,5 и 8,8 % соответственно (OR = 1,3 (1,0–1,8); p = 0,02)); C. burnetii (6,1 и 4,0 % соответственно (OR = 1,5 (1,1–2,1); p = 0,004)). Напротив, уровень превалентности клещей в отношении A. phagocytophilum был выше среди самцов, чем среди самок (1,6 и 0,6 % соответственно (OR = 2,7 (1,2–6,1); p = 0,008)). Статистически значимых отличий в зараженности клещей различного пола E. chaffensis / E. muris и ВКЭ не выявлено. Уровень превалентности самцов в отношении E. chaffensis / E. muris составил 7,3 %, а самок – 6,6 % (OR = 1,1 (0,8–1,6); p > 0,05); в отношении ВКЭ – 2,1 и 2,0 % соответственно (OR = 1,1 (0,7–1,7); p > 0,05).

Общая зараженность клещей двумя и более патогенами составила 8,4 %. Статистически значимых отличий в микст-инфицированности клещей различного вида (OR = 1,2 (0,9–1,7); p > 0,05) и пола (OR = 1,1 (0,8–1,5); p > 0,05) не выявлено. Всего было обнаружено 15 различных комбинаций (табл. 3). Наиболее распространенными вариантами стали B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis / E. muris и B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG.

Таблица 3. Микст-инфицированность клещей (%)

Table 3. Co-infections detected in the collected ticks (%)

Комбинации / Combinations

Субъекты СЗФО /
Constituents of the Northwestern Federal District

Общая превалентность на территории всех субъектов /
Total prevalence on the territory of all constituents

Ленинградская область /
Leningrad Region

Псковская область /
Pskov Region

Республика Карелия /
Republic of Karelia

г. Санкт-Петербург/
Saint Petersburg

B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG + E. chaffensis/ E. muris + A. phagocytophilum

0,1

0,0

0,0

0,0

0,1

B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG + E. chaffensis/ E. muris

0,1

0,3

0,9

0,0

0,2

B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/ E. muris + C. burnetii

0,2

0,0

0,0

0,0

0,1

B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/ E. muris + ВКЭ/TBEV

0,4

0,0

0,0

0,0

0,2

B. burgdorferi s.l. + C. burnetii + A. phagocytophilum

0,0

0,3

0,0

0,0

0,1

B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG

0,4

7,4

1,8

2,9

2,7

B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/ E. muris

5,0

0,3

11,6

1,7

3,5

B. burgdorferi s.l. + C. burnetii

0,0

0,8

0,0

0,2

0,2

B. burgdorferi s.l. + ВКЭ/TBEV

0,4

0,0

0,0

0,0

0,2

B. burgdorferi s.l. + A. phagocytophilum

0,0

1,8

0,0

0,2

0,4

Rickettsia spp. SFG + E. chaffensis/ E. muris

0,1

0,0

0,9

0,4

0,2

Rickettsia spp. SFG + C. burnetii

0,2

0,3

0,0

0,2

0,2

Rickettsia spp. SFG + ВКЭ / TBEV

0,0

0,5

0,0

0,0

0,1

Rickettsia spp. SFG + A. phagocytophilum

0,0

0,0

0,0

0,6

0,2

E. chaffensis/ E. muris + A. phagocytophilum

0,2

0,0

0,0

0,2

0,2

Общая зараженность двумя и более патогенами /
Percentage of ticks carrying multiple infections

7,2

11,5

15,2

6,4

8,4

Обсуждение. В этом исследовании была изучена зараженность двух видов клещей (I. ricinus и I. persulcatus), собранных на территории некоторых субъектов СЗФО, «клещевыми» патогенами. Это первое комплексное исследование зараженности клещей одновременно несколькими патогенами на территории северо-запада России. Предыдущие исследования превалентности клещей были ограничены одним или несколькими патогенами и/или территориями [8–14].

Территория СЗФО располагается в зоне симпатрии I. persulcatus и I. ricinus [15]. Распределение клещей, собранных в этом исследовании, по виду в целом соответствовало предыдущим наблюдениям. Результаты, свидетельствующие об абсолютном доминировании I. persulcatus в видовом составе эпидемиологически значимых видов иксодовых клещей на территории Архангельской области и Республики Карелия, соответствуют ранее опубликованным данным [8–10][12]. На долю I. ricinus в Ленинградской области приходится не более 10 % количества клещей [16], что также соответствует результатам, полученным в этом исследовании. Напротив, результаты, указывающие на преобладание I. ricinus в видовом составе клещей, собранных с растительности на территории г. Санкт-Петербурга, несколько отличаются от ранее известных [11], что может быть обусловлено различиями в местах сбора клещей и размерах выборки.

Общий уровень зараженности клещей как минимум одним патогеном по результатам этого исследования довольно высок – 35,8 %. Однако этот уровень, вероятно, был бы еще выше, если бы все образцы клещей были исследованы на наличие генетических маркеров возбудителей всех исследуемых инфекций. Так, уровень зараженности клещей как минимум одним патогеном среди группы исследованных на все возбудители составила 44,5 %.

Уровни превалентности в отношении «клещевых» патогенов существенно различаются в разных субъектах СЗФО. Так, среди клещей, собранных на территории Псковской области, были зафиксированы самые высокие показатели зараженности B. burgdorferi s.l. (34,5 %), Rickettsia spp. SFG (23,8 %) и A. phagocytophilum (4,1 %), а также один из наиболее высоких уровней микст-инфицированности (11,5 %). Уровень зараженности клещей B. burgdorferi s.l. был выше того, о котором сообщалось в исследованиях, проведенных на территории некоторых стран, граничащих с Псковской областью. Так, в Латвии он составил 14,3 % [17] а в Республике Беларусь – 31,1 % [18]. Уровень превалентности клещей в отношении Rickettsia spp. SFG и A. phagocytophilum в Латвии был также ниже, чем в Псковской области (19,5 и 1,1 % соответственно) [17]. Напротив, в Республике Беларусь эти показатели были значительно выше (33,7 и 20,6 % соответственно) [18].

На территории Республики Карелия были зафиксированы самые высокие уровни превалентности в отношении E. chaffensis / E. muris (22,3 %) и C. burnetii (13,2 %), самый высокий показатель микст-инфицированности (15,2 %), а также одни из наиболее высоких уровней зараженности B. burgdorferi s.l. (33,3 %) и ВКЭ (5,3 %). Полученные нами результаты превалентности клещей в отношении E. chaffensis/ E. muris, B. burgdorferi s.l. и ВКЭ значительно превышают показатели, о которых сообщалось ранее (3,3, 23,4 и 4,4 % соответственно) [12]. На территории Финляндии уровень зараженности клещей B. burgdorferi s.l. был также ниже (23,5 %) [19]. Уровень превалентности клещей в отношении возбудителя КВЭ также превысил показатели, о которых сообщалось в исследованиях, проведенных в некоторых странах Балтии (0,4 % в Литве и 0,65 % в Латвии) [17][20], и полученные в одном из крупнейших исследований в Скандинавии (4,3 %) [21].

Инфицированные клещи на территории Республики Карелия были собраны на северных широтах (63° с.ш.), что подтверждает существующее положение об экспансии клещей на север [10][22].

В Архангельской области выявлен самый высокий уровень зараженности клещей ВКЭ (6,5 %) и один из наиболее высоких уровней превалентности в отношении C. burnetii (10,3 %). Показатель зараженности клещей возбудителем лихорадки Ку, как и на территории Республики Карелия, значительно превышает средний уровень зараженности клещей, собранных с растительности, на территории Европы (2,8 %) [23]. Напротив, полученный нами уровень превалентности в отношении B. burgdorferi s.l. ниже показателя, о котором сообщалось ранее (24,7 %) [13].

Относительно невысокие показатели зараженности клещей, собранных на территории г. Санкт-Петербурга и Ленинградской области, в целом соответствуют ранее опубликованным данным: 23,1 % в отношении B. burgdorferi s.l. [13], 0,6 % в отношении ВКЭ [11] и др.

Более частое выявление генетических маркеров «клещевых» патогенов среди I. ricinus соответствует результатам, полученным ранее некоторыми исследователями [17][24]. Однако более высокий уровень превалентности I. persulcatus в отношении B. burgdorferi s.l., E. chaffensis/ E. muris, C. burnetii и ВКЭ возможно объясняется тем, что I. persulcatus является эпизоотически и эпидемически более активным, чем I. ricinus в отношении данных патогенов [22][25].

Эффективность клещей как переносчиков определяется их многодневным питанием и интенсивным слюноотделением в этот период [26]: продолжительность кровососания самок колеблется в широких пределах (от 4 до 22 суток), а длительность пребывания самцов на хозяевах в прикрепившемся состоянии составляет от 5 мин до 2 часов [27]. Соответственно, основная роль в заражении человека принадлежит самкам, присасывающимся на длительное время [27]. Более того, результаты систематических обзоров [28][29] свидетельствуют о том, что самки клещей присасываются к человеку чаще, чем самцы. В сочетании с данными о более высоком уровне зараженности самок клещей в отношении большинства патогенов, исследуемых в данной работе, и их способностью к трансовариальной передаче некоторых возбудителей [27], это свидетельствует об их большей эпидемиологической значимости, по сравнению с самцами. Однако известны случаи заражения людей и самцами, которые способны к многократному прикреплению – каждый раз на несколько минут с небольшими интервалами [27]. Также самцы способны передавать некоторые патогены половым путем незараженной самке, с дальнейшей передачей патогена личинкам первого поколения [22].

Заключение. Полученные нами результаты свидетельствуют о существовании активных природных очагов инфекций, передающихся клещами, на территории субъектов СЗФО и обосновывают целесообразность проведения постоянного мониторинга за зараженностью клещей данными патогенами. Данные о локализации клещей, инфицированных этими патогенами, позволяют, на наш взгляд, повысить эффективность профилактических мероприятий в отношении этих инфекций, применяя их не только на уровне административных территорий или субъекта в целом, а в большей степени на территории конкретного природного очага, в котором происходит заражение людей.

Список литературы

1. Madison-Antenucci S, Kramer LD, Gebhardt LL, Kauffman E. Emerging tick-borne diseases. Clin Microbiol Rev. 2020;33(2):e00083-18. doi: 10.1128/CMR.00083-18

2. Moutailler S, Valiente Moro C, Vaumourin E, et al. Co-infection of ticks: The rule rather than the exception. PLoS Negl Trop Dis. 2016;10(3):e0004539. doi: 10.1371/journal.pntd.0004539

3. Nuttall PA. Climate change impacts on ticks and tick-borne infections. Biologia. 2022;77(6):1503–1512. doi: 10.1007/s11756-021-00927-2

4. Gortazar C, Reperant LA, Kuiken T, et al. Crossing the interspecies barrier: Opening the door to zoonotic pathogens. PLoS Pathog. 2014;10(6):e1004129. doi: 10.1371/journal.ppat.1004129

5. Tokarevich NK, Blinova OV, Stoyanova NA, et al. Seroprevalence of tick-borne diseases in the Northwest Federal District of the Russian Federation. Russian Journal of Infection and Immunity. 2022;12(5):891–901. doi: 10.15789/2220-7619-SOT-1953

6. Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р. и др. «Клещевые» инфекции в Ленинградской области: заболеваемость и серопревалентность // Журнал инфектологии. 2024. Т. 16. № 1. С. 67–74. doi: 10.22625/2072-6732-2024-16-1-67-74

7. Филиппова Н.А. Иксодовые клещи подсемейства Ixodinae. Паукообразные. Т. 4. Фауна СССР. Вып. 4. Л.: Наука, 1977.

8. Соколова О.В., Чащин В.П., Попова О.Н., Бузинов Р.В., Пасынкова М.М., Гудков А.Б. Эпидемиологические особенности распространения клещевого вирусного энцефалита в Архангельской области // Экология человека. 2017. Т. 24. № 4. С. 12–19. doi: 10.33396/1728-0869-2017-4-12-19

9. Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. Видовой состав, распространение основных переносчиков и эпидемиологическая ситуация по клещевому энцефалиту в Республике Карелия // Актуальные вопросы ветеринарной биологии. 2017. Т. 33. № 1. С. 13–20. (https://cyberleninka.ru/article/n/vidovoy-sostav-rasprostranenie-osnovnyh-perenoschikov-i-epidemiologicheskaya-situatsiya-po-kleschevomu-entsefalitu-v-respublike)

10. Субботина Н.С., Доршакова Н.В., Петрова А.В. Эпидемиологическая характеристика клещевого энцефалита в Северо-Западном регионе России // Экология человека. 2007. № 7. С. 15–19. (https://cyberleninka.ru/article/n/epidemiologicheskaya-harakteristika-kleschevogo-entsefalita-v-severo-zapadnom-regione-rossii)

11. Сюзюмова Е.А., Тельнова Н.В., Шапарь А.О., Асланов Б.И., Стоянова Н.А., Токаревич Н.К. Экологоэпидемиологическая характеристика клещевого энцефалита в Санкт-Петербурге // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10. № 3. С. 533–542. doi: 10.15789/2220-7619-EAE-924

12. Bugmyrin SV, Romanova LYu, Belova OA, et al. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks Tick Borne Dis. 2022;13(6):102045. doi: 10.1016/j.ttbdis.2022.102045

13. Eremeeva ME, Oliveira A, Moriarity J, et al. Detection and identification of bacterial agents in Ixodes persulcatus Schulze ticks from the north western region of Russia. Vector Borne Zoonotic Dis. 2007;7(3):426-436. doi: 10.1089/vbz.2007.0112

14. Панферова Ю.А., Ваганова А.Н., Фрейлихман О.А. и др. Распространенность генетических маркеров Borrelia burgdorferi sensu lato у кровососущих клещей в парковых зонах Санкт-Петербурга // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10. № 1. С. 175–179. doi: 10.15789/2220-7619POB-806

15. Filippova NA. History of the species range of ixodid ticks, vectors of pathogens with natural nidality (Acari, Ixodidae), as a prerequisite of their intraspecific biodiversity. Entomol Rev. 2017;97(2):255–275. doi: 10.1134/S0013873817020117

16. Григорьева Л. А., Самойлова Е. П., Шапарь А. О. и др. Многолетний мониторинг численности опасных для человека иксодовых клещей Ixodes persulcatus и I. ricinus (Acari: ixodinae) на территории Санкт-Петербурга и Ленинградской области // Паразитология. 2020. Т. 54. № 1. С. 13–24. doi: 10.31857/S1234567806010022

17. Capligina V, Seleznova M, Akopjana S, et al. Large-scale countrywide screening for tick-borne pathogens in field-collected ticks in Latvia during 2017–2019. Parasit Vectors. 2020;13(1):351. doi: 10.1186/s13071-020-04219-7

18. Kniazeva V, Pogotskaya Y, Higgs S, Krasko A. The prevalence of different human pathogenic microorganisms transmitted by Ixodes tick vectors in Belarus. Vector Borne Zoonotic Dis. 2021;21(1):6-10. doi: 10.1089/vbz.2020.2675

19. Sormunen JJ, Penttinen R, Klemola T, et al. Tick-borne bacterial pathogens in southwestern Finland. Parasit Vectors. 2016;9:168. doi: 10.1186/s13071-016-1449-x

20. Sidorenko M, Radzijevskaja J, Mickevičius S, Bratčikovienė N, Paulauskas A. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Dermacentor reticulatus and Ixodes ricinus ticks in Lithuania. Ticks Tick Borne Dis. 2021;12(1):101594. doi: 10.1016/j.ttbdis.2020.101594

21. Vikse R, Paulsen KM, Edgar KS, et al. Geographical distribution and prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Ixodes ricinus ticks and phylogeographic structure of the Ixodes ricinus vector in Norway. Zoonoses Public Health. 2020;67(4):370-381. doi: 10.1111/zph.12696

22. Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М: ООО Коммент, 2013. 465 с.

23. Körner S, Makert GR, Ulbert S, Pfeffer M, Mertens-Scholz K. The prevalence of Coxiella burnetii in hard ticks in Europe and their role in Q fever transmission revisited – A systematic review. Front Vet Sci. 2021;8:655715. doi: 10.3389/fvets.2021.655715

24. Laaksonen M, Klemola T, Feuth E, et al. Tick-borne pathogens in Finland: Comparison of Ixodes ricinus and I. persulcatus in sympatric and parapatric areas. Parasit Vectors. 2018;11(1):556. doi: 10.1186/s13071-018-3131-y

25. Коренберг Э.И., Сироткин М.Б., Ковалевский Ю.В. Общая схема циркуляции возбудителей иксодовых клещевых боррелиозов в природных очагах Евразии // Зоологический журнал. 2016. Т. 95. № 3. С. 283–299. doi: 10.7868/S0044513416030090

26. Балашов Ю.С. Иксодовые клещи – паразиты и переносчики инфекций. СПб.: Наука, 1998. 287 с.

27. Соколов В.Е., Большаков В.Н., Вольскис Р.С., ред. Таежный клещ Ixodes persulcatus Schulze (Acarina, Ixodidae): Морфология, систематика, экология, медицинское значение. Л.: Наука, 1985. 416 с.

28. Nasirian H, Zahirnia A. Detailed infestation spectrums about biological stages of hard ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) in humans: A systematic review and meta-analysis. Acta Parasitol. 2021;66(3):770-796. doi: 10.1007/s11686-021-00362-y

29. Guglielmone AA, Robbins RG. Hard Ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) Parasitizing Humans. Cham: Springer Publ.; 2018.


Об авторах

И. А. Кармоков
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Кармоков Ислам Анатольевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Е. Г. Рябико
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Рябико Екатерина Геннадьевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Р. Р. Баимова
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Баимова Регина Равилевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Э. С. Халилов
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Халилов Эрик Серкалиевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Д. И. Гречишкина
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Гречишкина Дарья Игоревна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



И. С. Лызенко
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Лызенко Иван Сергеевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



А. А. Шарова
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Шарова Алена Александровна – младший научный сотрудник лаборатории молекулярно-генетического мониторинга

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Г. А. Лунина
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Лунина Гелена Анатольевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



О. А. Фрейлихман
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Фрейлихман Ольга Александровна – к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



О. В. Соколова
Управление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Архангельской области; ФГБОУ ВО «Северный государственный медицинский университет»
Россия

Соколова Ольга Витальевна - начальник отдела эпидемиологического надзора; ассистент кафедры гигиены и медицинской экологии 

ул. Гайдара, д. 24, г. Архангельск, Архангельская область, 163000

Троицкий пр., д. 51, г. Архангельск,  Архангельская область,163069



Л. А. Бубнова
ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»
Россия

Бубнова Лилия Арнольдовна – заведующий эпидемиологическим отделом

ул. Пирогова, д. 12, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185002



О. С. Сафонова
ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»
Россия

Сафонова Ольга Сергеевна – биолог

ул. Пирогова, д. 12, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185002



Л. А. Беспятова
Институт биологии ФГБУН Федеральный исследовательский центр «Карельский научный центр Российской академии наук»
Россия

Беспятова Любовь Алексеевна – к.б.н., доцент, старший научный сотрудник лаборатории паразитологии животных и растений

ул. Пушкинская, д. 11, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185910



Е. Л. Калинина
Управление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Псковской области
Россия

Калинина Елена Леонидовна – начальник отдела эпидемиологического надзора

ул. Гоголя, д. 21А, г. Псков, Псковская область, 180000



Н. К. Токаревич
ФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека
Россия

Токаревич Николай Константинович – д.м.н., профессор, заведующий лабораторией зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101



Рецензия

Для цитирования:


Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р., Халилов Э.С., Гречишкина Д.И., Лызенко И.С., Шарова А.А., Лунина Г.А., Фрейлихман О.А., Соколова О.В., Бубнова Л.А., Сафонова О.С., Беспятова Л.А., Калинина Е.Л., Токаревич Н.К. Превалентность иксодовых клещей, собранных на территории северо-запада России, в отношении некоторых бактериальных и вирусных патогенов. Здоровье населения и среда обитания – ЗНиСО. 2024;32(11):75–86. https://doi.org/10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86

For citation:


Karmoko I.A., Riabiko E.G., Baimova R.R., Khalilov E.S., Grechishkina D.I., Lyzenko I.S., Sharova A.A., Lunina G.A., Freylikhman O.A., Sokolova O.V., Bubnova L.A., Safonova O.S., Bespyatova L.A., Kalinina E.L., Tokarevich N.K. Prevalence of Some Bacterial and Viral Pathogens in Ixodid Ticks Collected in Northwest Russia. Public Health and Life Environment – PH&LE. 2024;32(11):75–86. (In Russ.) https://doi.org/10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86

Просмотров: 316


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2219-5238 (Print)
ISSN 2619-0788 (Online)