Введение. На коллегии Роспотребнадзора (5 декабря 2023 года) было отмечено, что сальмонеллез является одной из самых распространенных зоонозных бактериальных инфекций1. В Российской Федерации, так же как и в странах Евросоюза, число случаев сальмонеллеза выросло в 2022 году после значительного снижения числа случаев в 2020 году на фоне пандемии COVID-192 3. В Санкт-Петербурге заболеваемость сальмонеллезом остается на одном из самых высоких уровней в Российской Федерации, в 2022 году она превышала показатель по Российской Федерации в 2,54 раза и составила 43,51 на 100 тыс. населения2.

По данным референс-центра по мониторингу сальмонеллезов в 2022 году на основании данных опорных баз на долю трех основных серотипов (Enteritidis, Typhimurium и Infantis) приходилось 87,34 % от общего числа изолятов сальмонелл, выделенных от людей в учреждениях Роспотребнадзора. При этом на долю S. Enteriditis приходилось 77,98 % выделенных сальмонелл2. Сальмонеллез, вызванный S. Enteritidis, явился следствием появления в конце 1960-х годов особого клона данного микроба, ассоциированного с птицей, который заполнил нишу, оставшуюся после элиминации специфических птичьих патогенов – S. Pullorum и S. Gallinarum. В исследовании Ф.Н. Шубина выявлено, что на птицефабриках циркулируют гетерогенные популяции S. Enteritidis, представленные типами микроба, выявляемыми у больных. Штаммы микроба с плазмидами типа 38:1,4 Mda, выделенные в 21 птицефабрике, доминировали среди изученных культур (на их долю пришлось 51,1 %), а его распространение на птицефабриках носит трансконтинентальный характер (в азиатской и европейской частях России). Также были обнаружены плазмидные типы микроба, ответственные за региональную заболеваемость населения [1].

Сальмонеллез сохраняет свою актуальность при формировании вспышечной заболеваемости и занимает третье место (после ОКИ вирусной этиологии) в структуре очагов кишечных инфекции. В 2022 г. в 22 субъектах страны было зарегистрировано 27 (в 2021 г. – 24) очагов групповой заболеваемости сальмонеллезом с общим количеством пострадавших 1204 (в 2021 г. – 659) человек2. Только в одной вспышке серотип сальмонеллы был не определен, все остальные были обусловлены S. Enteritidis. В 2022 году в EpiPulse зарегистрировано 39 вспышек сальмонеллезной инфекции. Двадцать четыре вспышки произошли в нескольких странах, с их началом в двенадцати странах ЕС/ЕЭЗ (32 вспышки) и в двух странах, не входящих в ЕС (Великобритания и США) (семь вспышек). Большинство вспышек были вызваны S. Enteritidis (восемь), монофазным S. Typhimurium (семь) и S. Typhimurium (шесть)3. Однако и другие серовары сальмонелл приобретают все большее значение как возбудители вспышек. При этом в роли факторов передачи выступают не только продукты птицеводства (табл. 1).

Также в EpiPulse в 2022 году сообщалось о вспышках, вызванных S. Ajiobo, S. Ball, S. Blockley, S. Pomona, S. Schwarzengrund, S. enterica subsp. II (salamae), S. Chester3. Во всех этих вспышках факторами передачи были не продукты птицеводства. В исследовании, проведенном Калининой Ю.С. и соавт., также в качестве факторов передачи выявлены многие пищевые продукты: яйца (в том числе перепелиные) – 38,2 %, фрукты – 28,4 %; молочные продукты – 9,9 %; мясо куриное – 9,9 %; тушеные овощи – 7,4 %; рыба соленая, суши – 3,7 %; колбасные изделия – 2,5 % случаев [3].

Во всем мире группой риска являются дети раннего возраста (0–4 лет) – 81,5 случая на 100 000 населения, что в десять раз выше, чем у взрослых (25–64 года)3. При анализе заболеваемости на отдельных территориях Российской Федерации показано, что группу наибольшего риска составляют дети от 0 до 2 лет [4]. Специалисты Всемирной организации здравоохранения объясняют это более высокой долей симптоматических инфекций среди детей раннего возраста, большей вероятностью того, что родители обращались за медицинской помощью в случае болезни, а также что врачи брали кал на посев. Однако это не объясняет путь инфицирования детей, так как основными факторами передачи являются недостаточно термически обработанные продукты птицеводства, а основными пищевыми продуктами для детей раннего возраста – грудное молоко или молочные смеси, прикормы, чаще промышленного производства. Кроме того, большинство случаев сальмонеллеза имеет спорадический характер, при которых чаще всего источник инфекции / фактор передачи остаются не выясненными, особенно когда пациенты лечатся амбулаторно.

Цель исследования: выявить особенности эпидемического процесса сальмонеллезной инфекции среди жителей Санкт-Петербурга, в частности среди лиц, обратившихся за амбулаторной помощью.

Материалы и методы. Исследование проводилось с 2020 по 2023 год и состояло из ретроспективного эпидемиологического анализа по данным базы учета и регистрации инфекционных и паразитарных заболеваний ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в городе Санкт-Петербурге и Ленинградской области» САУ «Инфекция» за период с января 2017 по декабрь 2021 года. Для описания проявлений эпидемического процесса использовались дескриптивные методы. Типовая сезонная кривая рассчитывалась по среднему количеству случаев сальмонеллеза для каждого месяца по данным за 5 лет. Ординарный уровень заболеваемости определялся как среднее значение за 6 месяцев с наименьшей заболеваемостью плюс среднеквадратичное отклонение.

Изучение особенностей эпидемического процесса сальмонеллеза среди пациентов, обратившихся за амбулаторной помощью, проводилось на базе лечебно-профилактической медицинской организации АНО «Медицинский центр XXI век», в которую за период с 2018 по 2019 год обратились 951 взрослый и 2631 ребенок с симптомами острой кишечной инфекции (рвота, диарея) или для обследования по контакту в семейных очагах сальмонеллезов, анализ проводился ретроспективно по данным амбулаторных карт. Пациенты были обследованы согласно нормативно-правовым актам8,9. Посев проб испражнений, выделение и идентификацию штаммов Salmonella spp. до серологического варианта проводили в соответствии с МУ 4.2.2723–10 «Лабораторная диагностика сальмонеллезов, обнаружение сальмонелл в пищевых продуктах и объектах окружающей среды» в лаборатории амбулаторной сети. Реидентификация серологического варианта проводилось в референс-лаборатории кишечных инфекций НИИ эпидемиологии и микробиологии имени Пастера.

Опрос родителей / доверенных лиц заболевших детей проводился по телефонув 2020–2023 годах с использованием специально разработанных анкет-опросников. Случаи отбирались из базы данных учета и регистрации инфекционных и паразитарных заболеваний ФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в городе Санкт-Петербурге и Ленинградской области» посредством анализа регистрационных карточек. К группе «случаев» была подобрана контрольная группа, которая была сформирована случайным образом выгрузкой из той же базы данных по дате рождения и наличию номера телефона. В контрольную группу были включены лица, не болевшие острыми кишечными инфекциями за последние полгода по данным официальной регистрации (табл. 2).

В анкету-опросник были включены следующие вопросы: социальные факторы – посещение образовательных учреждений, питание в образовательном учреждении, предприятиях общественного питания; пищевой анамнез (в группе случаев – за 3 дня до появления симптомов заболевания, в контрольной группе – за 3 дня до опроса); наличие у членов семьи симптомов ОКИ (в группе случаев – за 7 дней до появления симптомов заболевания, в контрольной группе – за 7 дней до опроса); частота употребления продуктов: мясо птицы, свинина, говядина, фрукты, овощи; способ мытья фруктов и овощей; наличие и контакт с домашними животными; наличие хронических заболеваний; прием лекарственных препаратов (всего 29 вопросов). Для детей в возрасте до 1 года были включены еще 13 вопросов: условия проживания, приобретение продуктов в частных фермерских хозяйствах, способ вскармливания, употребление прикормов, срок гестации при рождении ребенка, госпитализация ребенка в анамнезе, прием антибиотиков ребенком, прием антибиотиков и гормональных препаратов матерью во время беременности. Для каждого фактора были рассчитаны отношение шансов (Odds Ratio – OR), доверительные интервалы (95 % ДИ), уровень значимости (р), различия считались значимыми при р < 0,05, хи-квадрат. Расчет статистических показателей проводился с помощью Microsoft Excel 2019 и EpiInfo. От всех опрошенных/доверенных лиц было получено информированное добровольное согласие на участие в исследовании и обработку персональных данных. Организация и проведение исследования одобрены локальным этическим комитетом федерального государственного бюджетного образовательного учреждения высшего образования «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И.И. Мечникова» Министерства здравоохранения Российской Федерации (протокол № 4 от 12.04.2023).

Результаты. Среди жителей Санкт-Петербурга и Ленинградской области было зарегистрировано 8500 лабораторно-подтвержденных случаев сальмонеллеза с января 2017 по декабрь 2021 года. Средний возраст заболевших составил 22,2 ± 0,2 года. Лица мужского и женского пола болели с сопоставимой частотой – соотношение М:Ж – 1:0,9. Среднемноголетний показатель (СМП) кумулятивной инцидентности в 2017–2021 годах составил 31,9 ± 3 на 100 тыс. населения.

Наименьший показатель заболеваемости наблюдался в 2020 году (21,6 на 100 тыс. населения), что, вероятно, связано с ограничительными мероприятиями в период пандемии COVID-19.

В среднем 87,5 % заболеваний сальмонеллезом были обусловлены S. Enteritidis.

Выявлены значительные различия в интенсивности эпидемического процесса сальмонеллеза, вызванного S. Enteritidis и другими сероварами, в разных возрастных группах (рис. 1). В период пандемии COVID-19 снижение показателя кумулятивной инцидентности сальмонеллеза произошло за счет снижения частоты сальмонеллеза, обусловленного S. Enteritidis во всех возрастных группах, однако статистически значимое снижение не наблюдалось среди детей в возрасте от 0 до 2 лет. Интенсивность эпидемического процесса, вызванного как S. Enteritidis, так и другими сероварами в этой возрастной группе, была идентичной в разные годы, тогда как для других возрастных групп такой закономерности не наблюдалось. В 2021 году произошел рост заболеваемости сальмонеллезом, обусловленным S. Enteritidis, во всех возрастных группах и, наоборот, снижение интенсивности эпидемического процесса сальмонеллеза, вызванного другими сероварам, за исключением детей до года детей от 3 до 6 лет.

Сезонность была идентичной для сальмонеллеза, вызванного сероваром S. Enteritidis и другими сероварами, с началом подъема заболеваемости в апреле – мае и спадом в ноябре. Однако выявлены отличия в сезонности для организованных и неорганизованных детей. Если сезонный подъем для неорганизованных детей начинался в летний период и заканчивался в ноябре, то для организованных детей наблюдались увеличение заболеваемости в августе – сентябре (рис. 2, 3). При этом заболеваемость сальмонеллезом среди неорганизованных детей была выше, чем среди организованных – СМП 198 (95 % ДИ 175,1–223,9) и 122,2 (95 % ДИ 108,5–136,1) на 100 тысяч соответственно.

За период 2017–2021 гг. было госпитализировано 65 % пациентов с подтвержденным сальмонеллезом, при этом наблюдается рост удельного веса пациентов, получающих амбулаторную помощь (рис. 4).

Был проведен анализ проявлений эпидемического процесса сальмонеллеза, выявленного у пациентов, обратившихся за амбулаторной помощью. Сальмонеллез лабораторно был подтвержден у 5,58 % на 100 обратившихся. Другие бактериальные возбудитель в этиологической структуре острых кишечных инфекций (ОКИ) составили 0,67 на 100 обратившихся, а вирусной этиологии – 21,75 на 100 обратившихся за амбулаторной помощью.

S. Enteritidi был лидирующим сероваром, удельный вес его выявления составил 83 %, S. Typhimurium – 7,5 %, S. Infantis – 1,5 %, других сероваров – 8 %. В целом по Санкт-Петербургу в этих годах удельный вес этих сероваров был 78,9; 3,4; 1,3 и 16,5 % соответственно. В отдельных возрастных группах также преобладал серовар S. Enteritidis (рис. 4). Однако в меньшей степени он был представлен у детей 0–2 года (62 %), у которых, в отличие от других возрастных групп, сальмонеллез был вызван 12 сероварами сальмонелл. По данным ретроспективного анализа удельный вес S. Enteritidis у детей в возрастной группе от 0 до 2 лет составил 67,5 %, тогда как в других возрастных группах – 81,3 %.

По данным ретроспективного анализа в этой возрастной группе выявлены различия в сезонности сальмонеллеза, вызванного S. Enteritidis и другими сероварами. Для сальмонеллеза, вызванного S. Enteritidis, наблюдался характерный сезонный подъем с апреля по ноябрь, тогда как для сальмонеллеза, вызванного другими сероварами, наблюдался незначительный подъем заболеваемости в этот же период времени с тремя характерными пиками: февраль – март, июнь – июль, сентябрь – октябрь с последующим снижением в ноябре и подъемам в декабре (рис. 5). Это может быть связано с различиями в основных путях передачи для S. Enteritidis и других сероваров сальмонелл.

Для выявления факторов риска сальмонеллеза, вызванного S. Enteritidis и другими сероварами, было проведено исследование случай – контроль. В группу случаев были включены 20 детей в возрасте от 3 до 14 месяцев. У 11 был подтвержден сальмонеллез, вызванный S. Enteritidis, и у 9 – сальмонеллез, вызванный другими сероварами сальмонелл (S. Dahlem – 1, S. Heidelberg – 1, S. Infantis – 1, S. Muenster – 1, S. Norton – 1, Salmonella spp.– 4). При анкетировании 9 из 11 (81,8 %) родителей заболевших сальмонеллезом детей, вызванным S. Enteritidis, отметили, что в течение 7 дней до заболевания ребенка среди членов семьи наблюдались симптомы острой кишечной инфекции (тошнота, рвота, диарея), тогда как только 1 из родителей детей с сальмонеллезом, вызванным другими сероварами, отметил этот фактор (p = 0,04). По результатам опроса родственников детей раннего возраста, заболевших сальмонеллезом, вызванным другими сероварами, в трех случаях родственники признались, что во время приготовления пищи (разделка сырого мяса, приготовление яичницы), не помыв руки, давали какие-либо пищевые продукты ребенку. В одном случае имел место контакт с членом семьи с симптомами ОКИ, в 6 случаях дети ели детское питание промышленного производства в течение 3 дней до появления симптомов, в шести случаях имелся контакт домашними животными, в том числе с черепахой (табл. 3).

Таким образом, можно предположить, что при инфицировании S. Enteritidis детей раннего возраста источником инфекции является больной человек из совместно проживающих с ребенком членов семьи с реализацией контактно-бытового пути передачи. Инфицирование другими сероварами сальмонелл также происходит контактно-бытовым путем с неустановленным фактором передачи.

Обсуждение. Несмотря на более высокую заболеваемость в Санкт-Петербурге, чем в целом по Российской Федерации, общие закономерности эпидемического процесса сальмонеллеза имеют классический характер. Большинство случаев сальмонеллеза обусловлены сероваром S. Enteritidis. Сезонный подъем заболеваемости начинается в апреле, достигает максимума в июле – сентябре и со спадом в октябре. Такая же внутригодовая динамика сальмонеллеза характерна для всего европейского региона. Одной из причин сезонного подъема может быть повышение температуры в весенне-летный период времени. В исследованиях, проведенных в разных странах, было установлено, что количество случаев сальмонеллеза увеличивается на 3,4–6,2 % с повышением среднемесячной температуры на 1 °С [5–7]. Группой риска являются дети от 1 года до 7 лет. Однако в эпидемический процесс активно вовлекаются и дети до 1 года. Выявлена корреляция между внутригодовой динамикой сальмонеллеза у взрослых и неорганизованных детей. Возможной причиной может являться употребление в домашних условиях общего контаминированного продукта. В пользу этой гипотезы свидетельствует то, что фактором, снижающими риск заражения сальмонеллами, явилось преимущественное питание в школе и детском саду, что неудивительно, так как контроль за качеством пищевых продуктов и приготовлением пищи в детских учреждениях находится на более высоком уровне по сравнению с домашними условиями. Несмотря на то что организованные дети традиционно считаются группой риска заражения ОКИ, нами была выявлена обратная зависимость – заболеваемость среди неорганизованных детей была достоверно выше. Кроме того, сезонность сальмонеллеза у организованных детей не совпадала с сезонностью сальмонеллеза у взрослых и неорганизованных детей. В исследовании «случай – контроль» нами было выявлено, что в семьях, где были «спорадические» случаи сальмонеллеза в 12 % у других членов семьи имелись симптомы ОКИ, что может свидетельствовать как о контактно-бытовом, так и о пищевом пути передачи инфекции. По данным Роспотребнадзора несоответствие проб пищевой продукции гигиеническим нормативам по микробиологическим показателям от числа проведенных исследований в 2022 году составило в 3,09 %. Это означает, что каждый 32-й покупаемый продукт может оказаться контаминированным2.

Наличие члена семьи с симптомами ОКИ также может свидетельствовать о контактно-бытовой передаче сальмонеллеза между членами семьи, которая была описана и в других исследованиях, проведенных в разных странах [8–12]. Также была найдена связь между распространением сальмонеллы на объектах внешней среды дома и заражением младенцев и детей [13]. При реализации контактно-бытового пути передачи может происходить передача возбудителя через пищевые продукты, которые были контаминированы в «домашних условиях» [14–16]. Источниками инфекции могут служить как невыявленные случаи среди окружения заболевших (носители или случаи инфекции в легкой форме, которые не обращались за медицинской помощью), а также домашние животные, такие как кошки и собаки, рептилии [17–23]. Передача может осуществляться от лиц, ухаживающих за детьми, при несоблюдении гигиены рук, через контаминацию пищевых продуктов, особенно при их повторном использовании (хранении остатков после вскрытия упаковки). Возбудитель может попадать с домашней одежды и с пылью. Важным фактором является несоблюдение гигиены рук при контакте с ребенком во время приготовления пищи, этот фактор для спорадической заболеваемости отметили и другие исследователи [24]. Особенно это актуально для детей раннего возраста, которые обладают большей восприимчивостью к сальмонеллезной инфекции. Эпидемиологическими особенностями сальмонеллеза в этой возрастной группе являются: вовлечение в эпидемический процесс сальмонелл редких сероваров, при этом наблюдаются единичные «спорадические» случаи инфекции, идентичность многолетней динамики у детей до года сальмонеллеза, вызванного S. Enteritidis и другими сероварами, отсутствие выраженной сезонности сальмонеллеза, вызванного сероварами не S. Enteritidis. По-видимому, это связано с множественными факторами передачи данных сероваров и различиями в индивидуальной восприимчивости среди детей.

Заключение. Высокая заболеваемость сальмонеллезом в Санкт-Петербурге, которая в большинстве случаев представлена «спорадическими» случаями, требует совершенствования системы эпидемиологического надзора за этой инфекцией, а именно эпидемиологического расследования семейных очагов и спорадических случаев заболевания среди неорганизованных детей до двух лет с бактериологическим исследованием продуктов, которые ел ребенок последние три дня, и бактериологическим обследованием взрослых, проживающих совместно с заболевшими, с целью установления источников инфекции для данной когорты детей.

1 https://www.rospotrebnadzor.ru/about/info/news/news_details.php?ELEMENT_ID = 26570 2 Государственный доклад «О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Российской Федерации в 2022 году». https://rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/b50/t4kqksh4b12a2iwjnha29922vu7naki5/GD-SEB.pdf 3 European Centre for Disease Prevention and Control. Salmonellosis. In: ECDC. Annual Epidemiological Report for 2022. Stockholm: ECDC; 2024. 4 European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC), European Food Safety Authority (EFSA), 2022. Multi-country outbreak of Salmonella Mbandaka ST413, possibly linked to consumption of chicken meat in the EU/EEA, Israel and the UK – 30 November 2022. https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/multi-country-outbreak-salmonella-mbandaka-st413possibly-linked-consumption 5 European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC), European Food Safety Authority (EFSA), 2023. Multi-country outbreak of Salmonella Senftenberg ST14 infections, possibly linked to cherry-like tomatoes – 27 July 2023. https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/multi-country-outbreaksalmonella-senftenberg-st14-infections. 6 European Centre for Disease Prevention and Control (ECDC), European Food Safety Authority (EFSA), 2023. Multi-country outbreak of Salmonella Virchow ST16 infections linked to the consumption of meat products containing chicken meat – 30 March 2023. https://www.ecdc.europa.eu/en/publicationsdata/salmonella-virchow-st16-chicken-meat. 7 Food Safety News. Cucumbers linked to multi-country Salmonella outbreak. Food Safety News [Internet]. December 21, 2022 [cited 2023 December 4]. Cucumbers linked to multi-country Salmonella outbreak | Food Safety News. 8 СП 3.1.1.3108–13 «Профилактика острых кишечных инфекций». 9 Постановление № 7 от 22.09.2014 Главного государственного санитарного врача по г. Санкт-Петербургу.