sredobЗдоровье населения и среда обитания – ЗНиСОPublic Health and Life Environment – PH&LE2219-52382619-0788ФБУЗ ФЦГиЭ Роспотребнадзора10.35627/2219-5238/2022-30-3-66-71sredob-874Research ArticleЭПИДЕМИОЛОГИЯEPIDEMIOLOGYРезистентность к антибиотикам экологических изолятов Vibrio cholerae nonO1/nonO139Antibiotic resistance of surface water Vibrio cholerae non-O1/non-O139 isolateshttps://orcid.org/0000-0002-8249-6577ТришинаА. В.TrishinaA. V.

Тришина Алёна Викторовна – к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории биологической безопасности и лечения ООИ

ул. М. Горького, д. 117/40, г. Ростов-на-Дону, 344002

Alena V. Trishina, Cand. Sci. (Biol.), Senior Researcher, Laboratory of Biological Safety and Treatment

117/40 Maxim Gorky Street, Rostov-on-Don, 344002

labbiobez@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9416-2291БерезнякЕ. А.BereznyakE. A.

Березняк Елена Александровна – к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории биологической безопасности и лечения ООИ

ул. М. Горького, д. 117/40, г. Ростов-на-Дону, 344002

Elena A. Bereznyak, Cand. Sci. (Biol.), Senior Researcher, Laboratory of Biological Safety and Treatment

117/40 Maxim Gorky Street, Rostov-on-Don, 344002

labbiobez@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4254-3313ЕжоваМ. И.EzhovaM. I.

Ежова Мария Ивановна – научный сотрудник лаборатории микробиологии холеры

ул. М. Горького, д. 117/40, г. Ростов-на-Дону, 344002

Maria I. Ezhova, Researcher, Laboratory of Cholera Microbiology

117/40 Maxim Gorky Street, Rostov-on-Don, 344002

mari-ezho@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7154-8319БерезнякЮ. Л.BereznyakYu. L.

Березняк Юрий Львович – к.б.н., доцент, заведующий кафедрой физики

пер. Нахичеванский, д. 29, г. Ростов-на-Дону, 344022

Yury L. Bereznyak, Cand. Sci. (Biol.), Associate Professor, Head of the Department of Physics

29 Nakhichevansky Lane, Rostov-on-Don, 344022

y_ber@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4059-2878ЧемисоваО. С.ChemisovaO. S.

Чемисова Ольга Сергеевна – к.б.н., исполняющий обязанности заведующего музеем живых культур с ЦПВ

ул. М. Горького, д. 117/40, г. Ростов-на-Дону, 344002

Olga S. Chemisova, Cand. Sci. (Biol.), Acting Head of the Museum of Living Cultures with the Center for Pathogenic Vibrio Species

117/40 Maxim Gorky Street, Rostov-on-Don, 344002

chemisova@inbox.ruФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт» РоспотребнадзораРоссияRostov-on-Don Anti-Plague Research InstituteRussian FederationФГБОУ ВО «Ростовский государственный медицинский университет» Минздрава РоссииРоссияRostov State Medical UniversityRussian Federation202214042022036671Copyright © Тришина А.В., Березняк Е.А., Ежова М.И., Березняк Ю.Л., Чемисова О.С., 20222022Тришина А.В., Березняк Е.А., Ежова М.И., Березняк Ю.Л., Чемисова О.С.Trishina A.V., Bereznyak E.A., Ezhova M.I., Bereznyak Y.L., Chemisova O.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://zniso.fcgie.ru/jour/article/view/874Введение

Введение. Штаммы V. cholerae non-О1/non-О139 являются этиологическими агентами острых кишечных инфекций различной степени тяжести. Мониторинг антибактериальной лекарственной устойчивости их экологических изолятов, циркулирующих в конкретных районах, имеет большое значение для локального прогнозирования и профилактики заболеваний, а также для эффективного выбора препаратов для этиотропной терапии.

Цель

Цель: изучить антибактериальную лекарственную устойчивость штаммов V. cholerae non-O1/non-O139, выделенных из проб поверхностных вод в рамках ежегодного мониторинга холеры в Референс-центре Ростовского-на-Дону противочумного НИИ в 2019–2020 гг.

Материалы и методы

Материалы и методы: мы протестировали 263 и 87 штаммов V. cholerae non-O1/non-O139, выделенных из проб поверхностных вод в 2019 и 2020 годах, соответственно, на чувствительность и/или устойчивость к антибактериальным препаратам, рекомендованным для экстренной профилактики и лечения холеры, методом серийных разведений в агаре Мюллера – Хинтона.

Результаты и обсуждение

Результаты и обсуждение. Все изоляты представляли собой типичные нетоксигенные штаммы V. cholerae, содержащие гены hlyA и лишенные генов wbe-, wbf-, ctxA, tcpA-. При сравнении годовых долей видов Vibrio cholerae, устойчивых к разным антибиотикам, мы наблюдали статистически значимые изменения доли штаммов, резистентных к ампициллину (с 39,2 до 98,8 %), цефотаксиму (с 1,5 до 5,7 %), рифампицину (31,2 до 8,0 %). Все исследованные вибрионы оставались чувствительными к гентамицину и доксициклину. Данные за 2019–2020 годы свидетельствуют о статистическом увеличении доли штаммов с множественной лекарственной устойчивостью.

Заключение

Заключение. Наши результаты подтверждают необходимость дальнейших мониторинговых исследований для понимания распространенности устойчивости к антибактериальным препаратам среди штаммов V. cholerae, отличных от O1/ отличных от O-139.

Introduction

Introduction: V. cholerae non-O1/non-O139 strains are etiological agents of acute intestinal infections of various severity. Monitoring of antibacterial drug resistance of their environmental isolates circulating in specific areas is of great importance for local disease prediction and prevention as well as for an effective choice of drugs for etiotropic therapy.

Objective

Objective: To study antibacterial drug resistance of V. cholerae non-O1/non-O139 strains isolated from surface water samples within the annual monitoring of cholera at the Reference Center of the Rostov-on-Don Anti-Plague Research Institute in 2019–2020.

Materials and methods

Materials and methods: We tested 263 and 87 V. cholerae non-O1/non-O139 strains isolated from surface water samples in the years 2019 and 2020, respectively, for susceptibility and/or resistance to antibacterial drugs recommended for emergency cholera prevention and treatment using the method of serial dilutions in Mueller–Hinton agar.

Results and discussion

Results and discussion: All the isolates were typical non-toxigenic V. cholerae strains containing hlyA genes and lacking wbe-, wbf-, ctxA, tcpA- ones. When comparing the annual proportions of Vibrio cholerae species resistant to different antibiotics, we observed statistically significant changes in the share of those resistant to ampicillin (from 39.2 % to 98.8 %), cefotaxime (from 1.5 % to 5.7 %), and rifampicin (from 31.2 % to 8.0 %). All the studied vibrios remained susceptible to gentamicin and doxycyicline. The data for 2019–2020 indicate a statistical increase in the proportion of multidrug-resistant strains.

Conclusion

Conclusion: Our findings substantiate the necessity of further monitoring studies to understand the spread of antibacterial drug resistance among V. cholerae non-O1/nonO-139 strains.

Vibrio cholerae non-O1/non-O139чувствительностьрезистентностьмониторингантибактериальные препаратыVibrio cholerae non-O1/non-O139NOVCsensitivityresistancemonitoringantibacterial drugsReferencesPetsaris O, Nousbaum JB, Quilici ML, Le Coadou G, Payan C, Abalain ML. Non-O1, non-O139 Vibrio cholerae bacteraemia in a cirrhotic patient. J Med Microbiol. 2010;59(Pt10):1260-1262. doi: 10.1099/jmm.0.021014-0Petsaris O, Nousbaum JB, Quilici ML, Le Coadou G, Payan C, Abalain ML. Non-O1, non-O139 Vibrio cholerae bacteraemia in a cirrhotic patient. J Med Microbiol. 2010;59(Pt10):1260-1262. doi: 10.1099/jmm.0.021014-0Lan NP, Nga TV, Yen NT, et al. Two cases of bacteriemia caused by nontoxigenic, non-O1, non-O139 Vibrio cholerae isolates in Ho Chi Minh City, Vietnam. J Clin Microbiol. 2014;52(10):3819-3821. doi: 10.1128/JCM.01915-14Lan NP, Nga TV, Yen NT, et al. Two cases of bacteriemia caused by nontoxigenic, non-O1, non-O139 Vibrio cholerae isolates in Ho Chi Minh City, Vietnam. J Clin Microbiol. 2014;52(10):3819-3821. doi: 10.1128/JCM.01915-14Монахова Е.В., Архангельская И.В. Холерные вибрионы нео1/нео139 серогрупп в этиологии острых кишечных инфекций: современная ситуация в России и в мире // Проблемы особо опасных инфекций. 2016. № 2. С. 14–23. doi: 10.21055/0370-1069-2016-2-14-23Monakhova EV, Arkhangel’skaya IV. Cholera vibrios of nonO1/nonO139 serogroups in etiology of acute intestinal infections: Current situation in Russia and around the world. Problemy Osobo Opasnykh Infektsiy. 2016;(2):14-23. (In Russ.) doi: 10.21055/0370-1069-2016-2-14-23Архангельская И.В., Непомнящая Н.Б., Левченко Д.А. Внекишечные заболевания, вызванные холерными вибрионами неО1/неО139 серогрупп в России // Инфекционные болезни в современном мире: эпидемиология, диагностика, лечение и профилактика: Сборник трудов XII Ежегодного Всероссийского интернет-конгресса по инфекционным болезням с международным участием, Москва, 07–09 сентября 2020 года / Под ред. В.И. Покровского. Москва: Общество с ограниченной ответственностью „Медицинское Маркетинговое Агентство”, 2020. С. 19.Arhangelskaya IV, Nepomnyashchaya NB, Levchenko DA. [Extraintestinal diseases caused by Vibrio cholerae non-O1/non-O139 serogroups in Russia.] In: Infectious Diseases in the Modern World: Epidemiology, Diagnosis, Treatment and Prevention: Proceedings of the XII Annual All-Russian Internet Congress on Infectious Diseases with international participation, Moscow, September 7-9, 2020. Pokrovsky VI, ed. Moscow: Medical Marketing Agency Publ.; 2020:19. (In Russ.)Dutta D, Chowdhury G, Pazhani GP, et al. Vibrio cholera non-O1, non-O139 serogroups and cholera-like diarrhea, Kolkata, India. Emerg Infect Dis. 2013;19(3):464-467. doi: 10.3201/eid1903.121156Dutta D, Chowdhury G, Pazhani GP, et al. Vibrio cholera non-O1, non-O139 serogroups and cholera-like diarrhea, Kolkata, India. Emerg Infect Dis. 2013;19(3):464-467. doi: 10.3201/eid1903.121156Baker-Austin C, Trinanes JA, Taylor NGH, Hartnell R, Siitonen A, Martinez-Urtaza J. Emerging Vibrio risk at high latitudes in response to ocean warming. Nat Clim Change. 2013;3:73-77. doi: 10.1038/nclimate1628Baker-Austin C, Trinanes JA, Taylor NGH, Hartnell R, Siitonen A, Martinez-Urtaza J. Emerging Vibrio risk at high latitudes in response to ocean warming. Nat Clim Change. 2013;3:73-77. doi: 10.1038/nclimate1628Marinello S, Marini G, Parisi G, et al. Vibrio cholerae non-O1, non-O139 bacteraemia associated with pneumonia, Italy 2016. Infection. 2017;45(2):237-240. doi: 10.1007/s15010-016-0961-4Marinello S, Marini G, Parisi G, et al. Vibrio cholerae non-O1, non-O139 bacteraemia associated with pneumonia, Italy 2016. Infection. 2017;45(2):237-240. doi: 10.1007/s15010-016-0961-4Chen YT, Tang HJ, Chao CM, Lai CC. Clinical manifestations of non-O1 Vibrio cholerae infections. PLoS One. 2015;10(1):e0116904. doi: 10.1371/journal.pone.0116904Chen YT, Tang HJ, Chao CM, Lai CC. Clinical manifestations of non-O1 Vibrio cholerae infections. PLoS One. 2015;10(1):e0116904. doi: 10.1371/journal.pone.0116904Dobrović K, Rudman F, Ottaviani D, Šestan Crnek S, Leoni F, Škrlin J. A rare case of necrotizing fasciitis caused by Vibrio cholerae O8 in an immunocompetent patient. Wien Klin Wochenschr. 2016;128(19-20):728-730. doi: 10.1007/s00508-016-1060-3Dobrović K, Rudman F, Ottaviani D, Šestan Crnek S, Leoni F, Škrlin J. A rare case of necrotizing fasciitis caused by Vibrio cholerae O8 in an immunocompetent patient. Wien Klin Wochenschr. 2016;128(19-20):728-730. doi: 10.1007/s00508-016-1060-3Kechker P, Senderovich Y, Ken-Dror S, Laviad-Shitrit S, Arakawa E, Halpern M. Otitis media caused by V. cholerae O100: A case report and review of the literature. Front Microbiol. 2017;8:1619. doi: 10.3389/fmicb.2017.01619Kechker P, Senderovich Y, Ken-Dror S, Laviad-Shitrit S, Arakawa E, Halpern M. Otitis media caused by V. cholerae O100: A case report and review of the literature. Front Microbiol. 2017;8:1619. doi: 10.3389/fmicb.2017.01619Chowdhury G, Joshi S, Bhattacharya S, et al. Extraintestinal infections caused by non-toxigenic Vibrio cholerae non-O1/non-O139. Front Microbiol. 2016;7:144. doi: 10.3389/fmicb.2016.00144Chowdhury G, Joshi S, Bhattacharya S, et al. Extraintestinal infections caused by non-toxigenic Vibrio cholerae non-O1/non-O139. Front Microbiol. 2016;7:144. doi: 10.3389/fmicb.2016.00144Zhu HZ, Zhang ZF, Zhou N, et al. Diversity, distribution and co-occurrence patterns of bacterial communities in a karst cave system. Front Microbiol. 2019;10:1726. doi: 10.3389/fmicb.2019.01726Zhu HZ, Zhang ZF, Zhou N, et al. Diversity, distribution and co-occurrence patterns of bacterial communities in a karst cave system. Front Microbiol. 2019;10:1726. doi: 10.3389/fmicb.2019.01726Das B, Chaudhuri S, Srivastava R, Nair GB, Ramamurthy T. Fostering research into antimicrobial resistance in India. BMJ. 2017;358:j3535. doi: 10.1136/bmj.j3535Das B, Chaudhuri S, Srivastava R, Nair GB, Ramamurthy T. Fostering research into antimicrobial resistance in India. BMJ. 2017;358:j3535. doi: 10.1136/bmj.j3535Verma J, Bag S, Saha B, et al. Genomic plasticity associated with antimicrobial resistance in Vibrio cholerae. Proc Natl Acad Sci U S A. 2019;116(13):6226-6231. doi: 10.1073/pnas.1900141116Verma J, Bag S, Saha B, et al. Genomic plasticity associated with antimicrobial resistance in Vibrio cholerae. Proc Natl Acad Sci U S A. 2019;116(13):6226-6231. doi: 10.1073/pnas.1900141116Kitaoka M, Miyata ST, Unterweger D, Pukatzki S. Antibiotic resistance mechanisms of Vibrio cholerae. J Med Microbiol. 2011;60(Pt 4):397-407. doi: 10.1099/jmm.0.023051-0Kitaoka M, Miyata ST, Unterweger D, Pukatzki S. Antibiotic resistance mechanisms of Vibrio cholerae. J Med Microbiol. 2011;60(Pt 4):397-407. doi: 10.1099/jmm.0.023051-0Mala W, Faksri K, Samerpitak K, et al. Antimicrobial resistance and genetic diversity of the SXT element in Vibrio cholerae from clinical and environmental water samples in northeastern Thailand. Infect Genet Evol. 2017;52:89-95. doi: 10.1016/j.meegid.2017.04.013Mala W, Faksri K, Samerpitak K, et al. Antimicrobial resistance and genetic diversity of the SXT element in Vibrio cholerae from clinical and environmental water samples in northeastern Thailand. Infect Genet Evol. 2017;52:89-95. doi: 10.1016/j.meegid.2017.04.013Das B, Verma J, Kumar P, Ghosh A, Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: Understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020;38 Suppl 1:A83-A92. doi: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031Das B, Verma J, Kumar P, Ghosh A, Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: Understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020;38 Suppl 1:A83-A92. doi: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031Grennia P., Anconab V., Caraccioloa A.B. Ecological effects of antibiotics on natural ecosystems: A review. Microchemical Journal. 2018;136:25-39. doi: 10.1016/j.microc.2017.02.006Grennia P., Anconab V., Caraccioloa A.B. Ecological effects of antibiotics on natural ecosystems: A review. Microchemical Journal. 2018;136:25-39. doi: 10.1016/j.microc.2017.02.006Авдеева Е.П., Мазрухо Б.Л., Ишина Е.В. и др. Оценка метода серологической идентификации Vibrio cholerae не О1 // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2001. № 4. С. 75–78.Avdeeva EP, Mazruho BL, Ishina EV, et al. Evaluation of the method of serological identification of nonO1 Vibrio cholerae isolates. Zhurnal Mikrobiologii, Epidemiologii i Immunobiologii. 2001;(4):75-78. (In Russ.)Baquero F, Martínez JL, Cantón R. Antibiotics and antibiotic resistance in water environments. Curr Opin Biotechnol. 2008;19(3):260-265. doi: 10.1016/j.copbio.2008.05.006Baquero F, Martínez JL, Cantón R. Antibiotics and antibiotic resistance in water environments. Curr Opin Biotechnol. 2008;19(3):260-265. doi: 10.1016/j.copbio.2008.05.006Березняк Е.А., Тришина А.В., Архангельская И.В., Симонова И.Р., Чемисова О.С. Антибиотикочувствительность холерных вибрионов nonО1/nonО139 серогрупп, изолированных из гидроэкосистем в 2016–2018 гг. // Здоровье населения и среда обитания. 2020. № 5(326). С. 52–56. doi: 10.35627/2219-5238/2020-326-5-52-56Bereznyak EA, Trishina AV, Arkhangelskaya IV, Simonova IR, Chemisova OS. Antibiotic sensitivity of Vibrio cholerae non-O1/non-O139 serogroups isolated from aquatic ecosystems. Zdorov’e Naseleniya i Sreda Obitaniya. 2020;(5(326)):52-56. (In Russ.) doi: 10.35627/2219-5238/2020-326-5-52-56Утепова И.Б., Сагиев З.А., Алыбаев С.Д. и др. Характеристика штаммов холерных вибрионов, выделенных на территории Казахстана // Acta Biomedica Scientifica. 2017. Т. 2. № 5(1). С. 100–105. doi: 10.12737/article_59e8597494f893.97278235Utepova IB, Sagiyev ZA, Alybayev SD, et al. Characteristics of cholera strains isolated in Kazakhstan. Acta Biomedica Scientifica. 2017;2(5-1):100105. (In Russ.) doi: 10.12737/article_59e8597494f893.97278235Siriphap A, Leekitcharoenphon P, Kaas RS, et al. Characterization and genetic variation of Vibrio cholerae isolated from clinical and environmental sources in Thailand. PLoS One. 2017;12(1):e0169324. doi: 10.1371/journal.pone.0169324Siriphap A, Leekitcharoenphon P, Kaas RS, et al. Characterization and genetic variation of Vibrio cholerae isolated from clinical and environmental sources in Thailand. PLoS One. 2017;12(1):e0169324. doi: 10.1371/journal.pone.0169324Eibach D, Herrera-León S, Gil H, et al. Molecular epidemiology and antibiotic susceptibility of Vibrio cholerae associated with a large cholera outbreak in Ghana in 2014. PLoS Negl Trop Dis. 2016;10(5):e0004751. doi: 10.1371/journal.pntd.0004751Eibach D, Herrera-León S, Gil H, et al. Molecular epidemiology and antibiotic susceptibility of Vibrio cholerae associated with a large cholera outbreak in Ghana in 2014. PLoS Negl Trop Dis. 2016;10(5):e0004751. doi: 10.1371/journal.pntd.0004751Marin MA, Thompson CC, Freitas FS, et al. Cholera outbreaks in Nigeria are associated with multidrug resistant atypical El Tor and non-O1/non-O139 Vibrio cholerae. PLoS Negl Trop Dis. 2013;7(2):e2049. doi: 10.1371/journal.pntd.0002049Marin MA, Thompson CC, Freitas FS, et al. Cholera outbreaks in Nigeria are associated with multidrug resistant atypical El Tor and non-O1/non-O139 Vibrio cholerae. PLoS Negl Trop Dis. 2013;7(2):e2049. doi: 10.1371/journal.pntd.0002049Bassetti M, Peghin M, Pecori D. The management of multidrug-resistant Enterobacteriaceae. Curr Opin Infect Dis. 2016;29(6):583-594. doi: 10.1097/QCO.0000000000000314Bassetti M, Peghin M, Pecori D. The management of multidrug-resistant Enterobacteriaceae. Curr Opin Infect Dis. 2016;29(6):583-594. doi: 10.1097/QCO.0000000000000314Березняк Е.А., Тришина А.В., Веркина Л.М., Полеева М.В., Симонова И.Р., Бареева А.Е. Изучение видового разнообразия и антибиотикорезистентности микрофлоры водоемов г. Ростова-на-Дону // Гигиена и санитария. 2018. Т. 97. № 5. С. 405–410. doi: 10.18821/0016-9900-2018-97-5-405-410Bereznyak EA, Trishina AV, Verkina LM, Poleeva MV, Simonova IR, Bareeva AE. Study of species diversity and antimicrobial resistance of microflora of the Rostov-on-Don water bodies. Gigiena i Sanitariya. 2018;97(5):405-410. (In Russ.) doi: 10.18821/0016-9900-2018-97-5-405-410Das B, Verma J, Kumar P, Ghosh A, Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: Understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020;38 Suppl 1:A83-A92. doi: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031Das B, Verma J, Kumar P, Ghosh A, Ramamurthy T. Antibiotic resistance in Vibrio cholerae: Understanding the ecology of resistance genes and mechanisms. Vaccine. 2020;38 Suppl 1:A83-A92. doi: 10.1016/j.vaccine.2019.06.031

The authors declare that there are no conflicts of interest present.