sredobЗдоровье населения и среда обитания – ЗНиСОPublic Health and Life Environment – PH&LE2219-52382619-0788ФБУЗ ФЦГиЭ Роспотребнадзора10.35627/2219-5238/2024-3211-75-86sredob-2377Research ArticleЭПИДЕМИОЛОГИЯEPIDEMIOLOGYПревалентность иксодовых клещей, собранных на территории северо-запада России, в отношении некоторых бактериальных и вирусных патогеновPrevalence of Some Bacterial and Viral Pathogens in Ixodid Ticks Collected in Northwest Russiahttps://orcid.org/0000-0003-3820-7106КармоковИ. А.KarmokoI. A.

Кармоков Ислам Анатольевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Islam A. Karmokov, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

karmokov@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8738-3021РябикоЕ. Г.RiabikoE. G.

Рябико Екатерина Геннадьевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Ekaterina G. Riabiko, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

riabiko@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0145-2653БаимоваР. Р.BaimovaR. R.

Баимова Регина Равилевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Regina R. Baimova, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

baimova@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0599-4302ХалиловЭ. С.KhalilovE. S.

Халилов Эрик Серкалиевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Erik S. Khalilov, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

khalilov@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7295-5736ГречишкинаД. И.GrechishkinaD. I.

Гречишкина Дарья Игоревна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Daria I. Grechishkina, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

grechishkina@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8112-7879ЛызенкоИ. С.LyzenkoI. S.

Лызенко Иван Сергеевич – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Ivan S. Lyzenko, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

lyzenko@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2086-7480ШароваА. А.SharovaA. A.

Шарова Алена Александровна – младший научный сотрудник лаборатории молекулярно-генетического мониторинга

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Alena A. Sharova, Junior Researcher, Laboratory of Molecular Genetic Monitoring

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

sharova@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0009-0006-5832-4966ЛунинаГ. А.LuninaG. A.

Лунина Гелена Анатольевна – младший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Gelena A. Lunina, Junior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

lunina@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2850-728XФрейлихманО. А.FreylikhmanO. A.

Фрейлихман Ольга Александровна – к.б.н., старший научный сотрудник лаборатории зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Olga A. Freylikhman, Cand. Sci. (Biol.), Senior Researcher, Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

freilikhman@pasteurorg.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1385-5975СоколоваО. В.SokolovaO. V.

Соколова Ольга Витальевна - начальник отдела эпидемиологического надзора; ассистент кафедры гигиены и медицинской экологии 

ул. Гайдара, д. 24, г. Архангельск, Архангельская область, 163000

Троицкий пр., д. 51, г. Архангельск,  Архангельская область,163069

Olga V. Sokolova, Head of Epidemiological Surveillance Department; Assistant, Department of Hygiene and Medical Ecology

24 Gaidar Street, Arkhangelsk, 163000

51 Troitsky Avenue, Arkhangelsk, 163000

ovsokolovaarh@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0009-2024-6829БубноваЛ. А.BubnovaL. A.

Бубнова Лилия Арнольдовна – заведующий эпидемиологическим отделом

ул. Пирогова, д. 12, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185002

Lilia A. Bubnova, Head of the Epidemiology Department

12 Pirogov Street, Petrozavodsk,  Republic of Karelia, 185002

bubnova@cge.onego.ruhttps://orcid.org/0009-0004-3617-4616СафоноваО. С.SafonovaO. S.

Сафонова Ольга Сергеевна – биолог

ул. Пирогова, д. 12, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185002

Olga S. Safonova, Biologis

12 Pirogov Street, Petrozavodsk,  Republic of Karelia, 185002

safonova@cge.onego.ruhttps://orcid.org/0009-0006-4269-1016БеспятоваЛ. А.BespyatovaL. A.

Беспятова Любовь Алексеевна – к.б.н., доцент, старший научный сотрудник лаборатории паразитологии животных и растений

ул. Пушкинская, д. 11, г. Петрозаводск, Республика Карелия, 185910

Lyubov A. Bespyatova, Cand. Sci. (Biol.), docent, Senior Researcher, Laboratory of Animal and Plant Parasitology

11 Pushkinskaya Street,  Republic of Karelia, 185910

gamasina@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0005-2007-3658КалининаЕ. Л.KalininaE. L.

Калинина Елена Леонидовна – начальник отдела эпидемиологического надзора

ул. Гоголя, д. 21А, г. Псков, Псковская область, 180000

Elena L. Kalinina, Head of Epidemiological Surveillance Department

21A Gogol Street, Pskov, 180000

epid_upr@60.rospotrebnadzor.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6433-3486ТокаревичН. К.TokarevichN. K.

Токаревич Николай Константинович – д.м.н., профессор, заведующий лабораторией зооантропонозных инфекций

ул. Мира, д. 14, г. Санкт-Петербург, 197101

Nikolay K. Tokarevich, Dr. Sci. (Med.), Prof., Head of the Laboratory of Zoonoses

14 Mira Street, Saint Petersburg, 197101

tokarevich@pasteurorg.ruФБУН «Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии им. Пастера» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человекаРоссияSt. Petersburg Pasteur InstituteRussian FederationУправление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Архангельской области; ФГБОУ ВО «Северный государственный медицинский университет»РоссияOffice of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in the Arkhangelsk Oblast; Northern State Medical UniversityRussian FederationФБУЗ «Центр гигиены и эпидемиологии в Республике Карелия»РоссияCenter for Hygiene and Epidemiology in the Republic of KareliaRussian FederationИнститут биологии ФГБУН Федеральный исследовательский центр «Карельский научный центр Российской академии наук»РоссияInstitute of Biology, Karelian Research Center of the Russian Academy of SciencesRussian FederationУправление Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека по Псковской областиРоссияOffice of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing in the Pskov RegionRussian Federation202409122024321175–86Copyright © Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р., Халилов Э.С., Гречишкина Д.И., Лызенко И.С., Шарова А.А., Лунина Г.А., Фрейлихман О.А., Соколова О.В., Бубнова Л.А., Сафонова О.С., Беспятова Л.А., Калинина Е.Л., Токаревич Н.К., 20242024Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р., Халилов Э.С., Гречишкина Д.И., Лызенко И.С., Шарова А.А., Лунина Г.А., Фрейлихман О.А., Соколова О.В., Бубнова Л.А., Сафонова О.С., Беспятова Л.А., Калинина Е.Л., Токаревич Н.К.Karmoko I.A., Riabiko E.G., Baimova R.R., Khalilov E.S., Grechishkina D.I., Lyzenko I.S., Sharova A.A., Lunina G.A., Freylikhman O.A., Sokolova O.V., Bubnova L.A., Safonova O.S., Bespyatova L.A., Kalinina E.L., Tokarevich N.K.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://zniso.fcgie.ru/jour/article/view/2377Введение

Введение. Клещи являются одними из наиболее распространенных переносчиков возбудителей инфекционных заболеваний человека. Согласно официальным данным государственной статистики, среди природно-очаговых заболеваний в России, и в частности на территории Северо-Западного федерального округа, наиболее распространены инфекции, передающиеся клещами.

Цель исследования

Цель исследования: определить превалентность иксодовых клещей, собранных на территории Архангельской, Ленинградской и Псковской областей, а также Республики Карелия и г. Санкт-Петербурга, в отношении Borrelia burgdorferi sensu lato, Rickettsia spp. SFG, Ehrlichia chaffensis/ E. muris, Coxiella burnetii, вируса клещевого энцефалита и Anaplasma phagocytophilum.

Материалы и методы

Материалы и методы. Проведено исследование 3585 имаго иксодовых клещей, принадлежащих к двум видам – Ixodes ricinus (48 %) и Ixodes persulcatus (52 %). Голодные клещи собирались с растительности на флаг и исследовались индивидуально методом ПЦР в режиме реального времени на наличие генетических маркеров возбудителей инфекций, передающихся клещами, с использованием коммерческих тест-систем согласно инструкциям производителя.

Результаты

Результаты. Доля клещей, содержащих генетический материал как минимум одного патогена, составила 35,8 %. Общий уровень превалентности клещей в отношении B. burgdorferi s.l. составил 24,7 %; Rickettsia spp. SFG – 10,1 %; E. chaffensis/ E. muris – 6,9 %; C. burnetii – 5,1 %; вируса клещевого энцефалита – 2,1 %; A. phagocytophilum – 1,1 %. Общая зараженность клещей двумя и более патогенами составила 8,4 %. Всего было обнаружено 15 различных комбинаций. Наиболее распространенными вариантами стали B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/ E. muris (3,5 %) и B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG (2,7 %).

Заключение

Заключение. Полученные результаты свидетельствуют о существовании активных природных очагов инфекций, передающихся клещами, на территории субъектов СЗФО и обосновывают целесообразность проведения постоянного мониторинга за зараженностью клещей данными патогенами.

Introduction

Introduction: Ticks are among the most common vectors of pathogens that cause infectious diseases in humans. According to official government statistics, tick-borne infections are the most common zoonotic diseases in Russia, particularly in the Northwestern Federal District.

Objective

Objective: To detect the prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato, Rickettsia spp. SFG, Ehrlichia chaffensis/ E. muris, Coxiella burnetii, tick-borne encephalitis virus, and Anaplasma phagocytophilum in ixodid ticks collected in the Arkhangelsk, Leningrad, and Pskov regions, the Republic of Karelia, and the city of St. Petersburg.

Materials and methods

Materials and methods: We tested 3,585 adult ixodid ticks of two species: Ixodes ricinus (48 %) and Ixodes persulcatus (52 %). Questing ticks were collected from vegetation by flagging and then tested individually by real-time PCR for genetic markers of tick-borne pathogens using commercial test systems and following the manufacturer’s instructions.

Results

Results: 35.8 % of the collected ticks contained the genetic material of at least one pathogen. The prevalence of B. burgdorferi s.l. was 24.7 %; Rickettsia spp. SFG – 10.1 %; E. chaffensis/ E. muris – 6.9 %; C. burnetii – 5.1 %; tick-borne encephalitis virus – 2.1 %, and A. phagocytophilum – 1.1 %. Multiple pathogens were detected in 8.4 % of the ticks in 15 different combinations, the most common being B. burgdorferi s.l. + E. chaffensis/E. muris (3.5 %) and B. burgdorferi s.l. + Rickettsia spp. SFG (2.7 %).

Conclusions

Conclusions: Our findings show the existence of active natural foci of tick-borne infections in the Northwestern Federal District and justify the expediency of continuous monitoring of the prevalence of tick-borne pathogens in ixodid ticks.

иксодовые клещиBorrelia burgdorferi sensu latoRickettsia spp. SFGEhrlichia spp.Coxiella burnetiiвирус клещевого энцефалитаAnaplasma phagocytophilumixodid ticksBorrelia burgdorferi sensu latoRickettsia spp. SFGEhrlichia spp.Coxiella burnetiitick-borne encephalitis virusAnaplasma phagocytophilumавторы выражают благодарность Панфёровой Ю.А. и Сайнес Т.В. за методическую и практическую помощь (в проведении выделения нуклеиновых кислот и постановке ПЦР в режиме реального времени).The authors express their gratitude to Yulia A. Panferova and Tatiana V. Saines for methodological and practical assistance in extracting nucleic acids and setting up real-time polymerase chain reactions (RT-PCR). Received: September 9, 2024 / Accepted: November 11, 2024 / Published: November 29, 2024ReferencesMadison-Antenucci S, Kramer LD, Gebhardt LL, Kauffman E. Emerging tick-borne diseases. Clin Microbiol Rev. 2020;33(2):e00083-18. doi: 10.1128/CMR.00083-18Madison-Antenucci S, Kramer LD, Gebhardt LL, Kauffman E. Emerging tick-borne diseases. Clin Microbiol Rev. 2020;33(2):e00083-18. doi: 10.1128/CMR.00083-18Moutailler S, Valiente Moro C, Vaumourin E, et al. Co-infection of ticks: The rule rather than the exception. PLoS Negl Trop Dis. 2016;10(3):e0004539. doi: 10.1371/journal.pntd.0004539Moutailler S, Valiente Moro C, Vaumourin E, et al. Co-infection of ticks: The rule rather than the exception. PLoS Negl Trop Dis. 2016;10(3):e0004539. doi: 10.1371/journal.pntd.0004539Nuttall PA. Climate change impacts on ticks and tick-borne infections. Biologia. 2022;77(6):1503–1512. doi: 10.1007/s11756-021-00927-2Nuttall PA. Climate change impacts on ticks and tick-borne infections. Biologia. 2022;77(6):1503–1512. doi: 10.1007/s11756-021-00927-2Gortazar C, Reperant LA, Kuiken T, et al. Crossing the interspecies barrier: Opening the door to zoonotic pathogens. PLoS Pathog. 2014;10(6):e1004129. doi: 10.1371/journal.ppat.1004129Gortazar C, Reperant LA, Kuiken T, et al. Crossing the interspecies barrier: Opening the door to zoonotic pathogens. PLoS Pathog. 2014;10(6):e1004129. doi: 10.1371/journal.ppat.1004129Tokarevich NK, Blinova OV, Stoyanova NA, et al. Seroprevalence of tick-borne diseases in the Northwest Federal District of the Russian Federation. Russian Journal of Infection and Immunity. 2022;12(5):891–901. doi: 10.15789/2220-7619-SOT-1953Tokarevich NK, Blinova OV, Stoyanova NA, et al. Seroprevalence of tick-borne diseases in the Northwest Federal District of the Russian Federation. Russian Journal of Infection and Immunity. 2022;12(5):891–901. doi: 10.15789/2220-7619-SOT-1953Кармоков И.А., Рябико Е.Г., Баимова Р.Р. и др. «Клещевые» инфекции в Ленинградской области: заболеваемость и серопревалентность // Журнал инфектологии. 2024. Т. 16. № 1. С. 67–74. doi: 10.22625/2072-6732-2024-16-1-67-74Karmokov IA, Riabiko EG, Baimova RR, et al. Tick-borne infections in the Leningrad oblast: Incidence and seroprevalence. Zhurnal Infektologii. 2024;16(1):67-74. (In Russ.) doi: 10.22625/2072-6732-2024-16-1-67-74Филиппова Н.А. Иксодовые клещи подсемейства Ixodinae. Паукообразные. Т. 4. Фауна СССР. Вып. 4. Л.: Наука, 1977.Filippova NA. [Ixodid Ticks Subfamily Ixodinae. Arachnida. IV. Fauna of the USSR.] 4th ed. Leningrad: Nauka Publ.; 1977. (In Russ.)Соколова О.В., Чащин В.П., Попова О.Н., Бузинов Р.В., Пасынкова М.М., Гудков А.Б. Эпидемиологические особенности распространения клещевого вирусного энцефалита в Архангельской области // Экология человека. 2017. Т. 24. № 4. С. 12–19. doi: 10.33396/1728-0869-2017-4-12-19Sokolova OV, Chashchin VP, Popova ON, Buzinov RV, Pasynkova MM, Gudkov AB. Epidemiological character of tick-borne viral encephalitis extension in the Arkhangelsk region. Ekologiya Cheloveka (Human Ecology). 2017;24(4):12–19. (In Russ.) doi: 10.33396/1728-0869-2017-4-12-19Беспятова Л.А., Бугмырин С.В. Видовой состав, распространение основных переносчиков и эпидемиологическая ситуация по клещевому энцефалиту в Республике Карелия // Актуальные вопросы ветеринарной биологии. 2017. Т. 33. № 1. С. 13–20. (https://cyberleninka.ru/article/n/vidovoy-sostav-rasprostranenie-osnovnyh-perenoschikov-i-epidemiologicheskaya-situatsiya-po-kleschevomu-entsefalitu-v-respublike)Bespyatova LA, Bugmyrin SV. Species composition, distribution of the diseace vectors and epidemiology of tick-borne encephalities in the Republic of Karelia. Aktual’nye Voprosy Veterinarnoy Biologii. 2017;(1(33)):1320. (In Russ.)Субботина Н.С., Доршакова Н.В., Петрова А.В. Эпидемиологическая характеристика клещевого энцефалита в Северо-Западном регионе России // Экология человека. 2007. № 7. С. 15–19. (https://cyberleninka.ru/article/n/epidemiologicheskaya-harakteristika-kleschevogo-entsefalita-v-severo-zapadnom-regione-rossii)Subbotina NS, Dorshakova NV, Petrova AV. Epidemiological characteristic of tick-borne encephalitis in North-West region of Russia. Ekologiya Cheloveka (Human Ecology). 2007;(7):15–19. (In Russ.)Сюзюмова Е.А., Тельнова Н.В., Шапарь А.О., Асланов Б.И., Стоянова Н.А., Токаревич Н.К. Экологоэпидемиологическая характеристика клещевого энцефалита в Санкт-Петербурге // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10. № 3. С. 533–542. doi: 10.15789/2220-7619-EAE-924Siuziumova EA, Telnova NV, Shapar AO, Aslanov BI, Stoyanova NA, Tokarevich NK. Ecological and epidemiological characteristics of tick-borne encephalitis in St. Petersburg. Infektsiya i Immunitet. 2020;10(3):533–542. (In Russ.) doi: 10.15789/2220-7619-EAE-924Bugmyrin SV, Romanova LYu, Belova OA, et al. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks Tick Borne Dis. 2022;13(6):102045. doi: 10.1016/j.ttbdis.2022.102045Bugmyrin SV, Romanova LYu, Belova OA, et al. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks Tick Borne Dis. 2022;13(6):102045. doi: 10.1016/j.ttbdis.2022.102045Eremeeva ME, Oliveira A, Moriarity J, et al. Detection and identification of bacterial agents in Ixodes persulcatus Schulze ticks from the north western region of Russia. Vector Borne Zoonotic Dis. 2007;7(3):426-436. doi: 10.1089/vbz.2007.0112Eremeeva ME, Oliveira A, Moriarity J, et al. Detection and identification of bacterial agents in Ixodes persulcatus Schulze ticks from the north western region of Russia. Vector Borne Zoonotic Dis. 2007;7(3):426-436. doi: 10.1089/vbz.2007.0112Панферова Ю.А., Ваганова А.Н., Фрейлихман О.А. и др. Распространенность генетических маркеров Borrelia burgdorferi sensu lato у кровососущих клещей в парковых зонах Санкт-Петербурга // Инфекция и иммунитет. 2020. Т. 10. № 1. С. 175–179. doi: 10.15789/2220-7619POB-806Panferova YuA, Vaganova AN, Freylikhman OA, et al. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato genetic markers in blood-sucking ticks in suburban park zones in Saint Petersburg. Infektsiya i Immunitet. 2020;10(1):175–179. (In Russ.) doi: 10.15789/2220-7619-POB-806Filippova NA. History of the species range of ixodid ticks, vectors of pathogens with natural nidality (Acari, Ixodidae), as a prerequisite of their intraspecific biodiversity. Entomol Rev. 2017;97(2):255–275. doi: 10.1134/S0013873817020117Filippova NA. History of the species range of ixodid ticks, vectors of pathogens with natural nidality (Acari, Ixodidae), as a prerequisite of their intraspecific biodiversity. Entomol Rev. 2017;97(2):255–275. doi: 10.1134/S0013873817020117Григорьева Л. А., Самойлова Е. П., Шапарь А. О. и др. Многолетний мониторинг численности опасных для человека иксодовых клещей Ixodes persulcatus и I. ricinus (Acari: ixodinae) на территории Санкт-Петербурга и Ленинградской области // Паразитология. 2020. Т. 54. № 1. С. 13–24. doi: 10.31857/S1234567806010022Grigoryeva LA, Samoilova EP, Shapar AO, et al. Longterm monitoring of the number of ixodid ticks (Acari: Ixodinae) in St. Petersburg and the Leningrad Region. Parasitologiya. 2020;54(1):13-24. (In Russ.) doi: 10.31857/S1234567806010022Capligina V, Seleznova M, Akopjana S, et al. Large-scale countrywide screening for tick-borne pathogens in field-collected ticks in Latvia during 2017–2019. Parasit Vectors. 2020;13(1):351. doi: 10.1186/s13071-020-04219-7Capligina V, Seleznova M, Akopjana S, et al. Large-scale countrywide screening for tick-borne pathogens in field-collected ticks in Latvia during 2017–2019. Parasit Vectors. 2020;13(1):351. doi: 10.1186/s13071-020-04219-7Kniazeva V, Pogotskaya Y, Higgs S, Krasko A. The prevalence of different human pathogenic microorganisms transmitted by Ixodes tick vectors in Belarus. Vector Borne Zoonotic Dis. 2021;21(1):6-10. doi: 10.1089/vbz.2020.2675Kniazeva V, Pogotskaya Y, Higgs S, Krasko A. The prevalence of different human pathogenic microorganisms transmitted by Ixodes tick vectors in Belarus. Vector Borne Zoonotic Dis. 2021;21(1):6-10. doi: 10.1089/vbz.2020.2675Sormunen JJ, Penttinen R, Klemola T, et al. Tick-borne bacterial pathogens in southwestern Finland. Parasit Vectors. 2016;9:168. doi: 10.1186/s13071-016-1449-xSormunen JJ, Penttinen R, Klemola T, et al. Tick-borne bacterial pathogens in southwestern Finland. Parasit Vectors. 2016;9:168. doi: 10.1186/s13071-016-1449-xSidorenko M, Radzijevskaja J, Mickevičius S, Bratčikovienė N, Paulauskas A. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Dermacentor reticulatus and Ixodes ricinus ticks in Lithuania. Ticks Tick Borne Dis. 2021;12(1):101594. doi: 10.1016/j.ttbdis.2020.101594Sidorenko M, Radzijevskaja J, Mickevičius S, Bratčikovienė N, Paulauskas A. Prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Dermacentor reticulatus and Ixodes ricinus ticks in Lithuania. Ticks Tick Borne Dis. 2021;12(1):101594. doi: 10.1016/j.ttbdis.2020.101594Vikse R, Paulsen KM, Edgar KS, et al. Geographical distribution and prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Ixodes ricinus ticks and phylogeographic structure of the Ixodes ricinus vector in Norway. Zoonoses Public Health. 2020;67(4):370-381. doi: 10.1111/zph.12696Vikse R, Paulsen KM, Edgar KS, et al. Geographical distribution and prevalence of tick-borne encephalitis virus in questing Ixodes ricinus ticks and phylogeographic structure of the Ixodes ricinus vector in Norway. Zoonoses Public Health. 2020;67(4):370-381. doi: 10.1111/zph.12696Коренберг Э.И., Помелова В.Г., Осин Н.С. Природноочаговые инфекции, передающиеся иксодовыми клещами. М: ООО Коммент, 2013. 465 с.Korenberg EI, Pomelova VG, Osin NS. [Infections with Natural Focality Transmitted by Ixodid Ticks.] Moscow: Comment LLC Publ.; 2013. (In Russ.)Körner S, Makert GR, Ulbert S, Pfeffer M, Mertens-Scholz K. The prevalence of Coxiella burnetii in hard ticks in Europe and their role in Q fever transmission revisited – A systematic review. Front Vet Sci. 2021;8:655715. doi: 10.3389/fvets.2021.655715Körner S, Makert GR, Ulbert S, Pfeffer M, Mertens-Scholz K. The prevalence of Coxiella burnetii in hard ticks in Europe and their role in Q fever transmission revisited – A systematic review. Front Vet Sci. 2021;8:655715. doi: 10.3389/fvets.2021.655715Laaksonen M, Klemola T, Feuth E, et al. Tick-borne pathogens in Finland: Comparison of Ixodes ricinus and I. persulcatus in sympatric and parapatric areas. Parasit Vectors. 2018;11(1):556. doi: 10.1186/s13071-018-3131-yLaaksonen M, Klemola T, Feuth E, et al. Tick-borne pathogens in Finland: Comparison of Ixodes ricinus and I. persulcatus in sympatric and parapatric areas. Parasit Vectors. 2018;11(1):556. doi: 10.1186/s13071-018-3131-yКоренберг Э.И., Сироткин М.Б., Ковалевский Ю.В. Общая схема циркуляции возбудителей иксодовых клещевых боррелиозов в природных очагах Евразии // Зоологический журнал. 2016. Т. 95. № 3. С. 283–299. doi: 10.7868/S0044513416030090Korenberg EI, Sirotkin MB, Kovalevskii YuV. A general scheme of the circulation of ixodid tick-borne borrelioses pathogens in natural foci of Eurasia. Zoologicheskiy Zhurnal. 2016;95(3):283-299. (In Russ.) doi: 10.7868/S0044513416030090Балашов Ю.С. Иксодовые клещи – паразиты и переносчики инфекций. СПб.: Наука, 1998. 287 с.Balashov YuS. [Ixodid Ticks – Parasites and Vectors of Infections.] St. Petersburg: Nauka Publ.; 1998. (In Russ.)Соколов В.Е., Большаков В.Н., Вольскис Р.С., ред. Таежный клещ Ixodes persulcatus Schulze (Acarina, Ixodidae): Морфология, систематика, экология, медицинское значение. Л.: Наука, 1985. 416 с.Sokolov VE, Bolshakov VN, Volskis RS, eds. [The Taiga Tick Ixodes Persulcatus Schulze (Acarina, Ixodidae): Morphology, Systematics, Ecology, Medical Significance.] Leningrad: Nauka Publ.; 1985. (In Russ.)Nasirian H, Zahirnia A. Detailed infestation spectrums about biological stages of hard ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) in humans: A systematic review and meta-analysis. Acta Parasitol. 2021;66(3):770-796. doi: 10.1007/s11686-021-00362-yNasirian H, Zahirnia A. Detailed infestation spectrums about biological stages of hard ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) in humans: A systematic review and meta-analysis. Acta Parasitol. 2021;66(3):770-796. doi: 10.1007/s11686-021-00362-yGuglielmone AA, Robbins RG. Hard Ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) Parasitizing Humans. Cham: Springer Publ.; 2018.Guglielmone AA, Robbins RG. Hard Ticks (Acari: Ixodida: Ixodidae) Parasitizing Humans. Cham: Springer Publ.; 2018.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.